https://orcid.org/0000-0002-0156-8525
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Lead (Pb) has generated a worldwide concern for its genotoxic effects on human health, and its ability to be bioaccumulative in ecosystems, but nevertheless, there are no estimates of wildlife from terrestrial habitats in Ecuador. Our objective was to determine the concentration of Pb in soft and bone tissues from bats species collected in areas with urban influence in Guayas province, western Ecuador. The specimens were collected with mist nets, manual capture from animals found dead or dying in the streets, and museological collections. We applied Mann-Whitney U test to analyze differences between males and females, and between guilds. 66 chiropterans were analyzed, distributed in 14 species, where 98.5% presented Pb in its body. The nectarivore guild showed highest Pb concentrations than insectivores and frugivores. In the analysis of sexes, no significant differences were found in soft tissue of Glossophaga soricina, Artibeus lituratus, A. aequatorialis and Molossus molossus. Museological samples made possible to detect Pb in several synanthropic species. Finally, Pb should be considered an emerging threat for bats due its possible genotoxic effects over populations.
RESUMEN
El Plomo (Pb) es una preocupación mundial por sus efectos genotóxicos sobre la salud humana, y su capacidad de bioacumularse en los ecosistemas, sin embargo, no se cuentan con estimaciones en fauna silvestre de hábitats terrestres en Ecuador. Nuestro objetivo fue determinar la concentración de Pb en murciélagos en tejidos blandos y óseos en áreas de influencia urbana in Guayas province, en el occidente de Ecuador. Los especímenes fueron colectados mediante de redes de niebla, por captura manual a partir de animales hallados muertos en las calles, así como de colecciones museológicas. La identificación analítica y cuantificación para ambos tejidos fue realizada por espectrofotometría de absorción atómica. Se aplicó la prueba de U de Mann-Whitney para analizar diferencias entre sexos de las especies con mayor cantidad de muestras, y por hábito alimenticio. Se analizaron 66 quirópteros, distribuidos en 14 especies, donde el 98.5% presentó Pb en su organismo. Los nectarívoros mostraron mayor concentración de Pb que insectívoros y frugívoros. Los análisis entre sexos no mostraron diferencias significativas. Las muestras museológicas permitieron registrar Pb en varias especies sinantrópicas. Finalmente, por sus posibles efectos tóxicos, el Pb debe ser considerado una amenaza emergente para los murciélagos.
Introducción
La perturbación antropogénica puede modificar considerablemente la distribución y concentración de los elementos inorgánicos no esenciales en el ambiente, lo cual ocurre durante las actividades mineras, procesos industriales y electrónicos, emisiones vehiculares, entre otros [Citation1]. Los metales tóxicos o de transición, aún a nivel de trazas, pueden formar varios complejos inorgánicos con otros elementos, y cuando éstos ingresan al suelo o sedimento tienen largos tiempos de residencia, por lo que pueden estar disponibles en el ambiente por períodos prolongados [Citation2]. Los principales efectos negativos de estos compuestos inorgánicos no esenciales en los ecosistemas pueden reflejarse en los procesos de crecimiento poblacional y cambios genéticos en las poblaciones [Citation3,Citation4]. Por sus efectos tóxicos, los metales pesados más estudiados y cuantificados en la vida silvestre son el Mercurio (Hg), Cadmio (Cd) y el Plomo (Pb) [Citation1,Citation5–9].
Entre estos elementos, el Pb presenta múltiples usos en la industria, y está presente en la gasolina en forma de tetraetilo de plomo [Citation1,Citation4,Citation7], siendo las ciudades y áreas cercanas a vías sus principales fuentes de dispersión [Citation4,Citation10,Citation11]. En Ecuador se ha prohibido el uso de este compuesto en la gasolina desde el año 1998 [Citation12], no obstante, Satián [Citation13] halló valores de 137.50 mg.Kg−1 de Pb en el hollín de varias estaciones de trasporte urbano en las calles en Guayaquil (provincia del Guayas, Ecuador). Así mismo, varios estudios previos han documentado distintos niveles de contaminación por Pb en esta provincia, tanto en ecosistemas estuarinos y ribereños, así como en organismos acuáticos [Citation14–17].
Una de las formas de ingreso de este elemento a los organismos es por absorción a través de un epitelio externo o captado en el tracto digestivo de un animal, donde el Pb u otro metal traza atraviesa la membrana de una célula del cuerpo, sea por co-transporte de éstos con aminoácidos, o por endocitosis [Citation1]. Es posible que estos niveles de Pb tengan implicaciones directas en la salud de los individuos, dado que su concentración se incrementaría lo largo del tiempo, y provocaría intoxicación a niveles críticos, pudiendo ser transferido por biomagnificación a otros organismos en niveles superiores en la cadena trófica [Citation1,Citation6].
Los murciélagos podrían servir para monitorear este elemento en ambientes urbanos [Citation8,Citation9,Citation18–23]. Estos organismos son mamíferos de larga vida, caracterizados por un alto metabolismo que los obliga a ingerir grandes cantidades de alimento, aumentando el riesgo de bioacumular cantidades elevadas de contaminantes [Citation19]. Los murciélagos también podrían dar una mejor perspectiva en cuanto a los procesos de dispersión de contaminantes inorgánicos entre ecosistemas acuáticos y terrestres [Citation5,Citation14]. Adicionalmente, estos mamíferos presentan un amplio espectro trófico, son abundantes en la naturaleza, y muchas especies se adaptan fácilmente como fauna nativa en ambientes urbanos [Citation24–27]. También es conocido que constituyen elementos claves en la naturaleza por sus funciones ecológicas de control biológico de plagas, polinización y dispersión de semillas [Citation28,Citation29], por lo que varios autores coinciden que este grupo es sensible a la contaminación por metales pesados, en especial, aquellas especies depredadoras ubicadas en niveles altos dentro de la cadena trófica [Citation5,Citation8,Citation9,Citation30–33]. En estudios previos con murciélagos se ha observado que las concentraciones de Pb pueden diferir entre géneros y especies [Citation1,Citation10,Citation19]; además de provocar efectos adversos como el daño hepatocelular y renal, alteraciones en el sistema nervioso que afectan el control de movimiento, y la muerte después de una exposición prolongada [Citation3,Citation8].
Aunque existe un interés creciente sobre el estudio de metales pesados y murciélagos en Sudamérica [Citation9], a la fecha, existen escasos trabajos en esta región, los cuales presentan una cuantificación de distintos metales tóxicos en murciélagos provenientes de ambientes agropecuarios, boscosos y áreas asociadas con extracción minera [Citation3,Citation18,Citation20,Citation31,Citation33]. Sin embargo, su potencial uso como bioindicadores de metales tóxicos está empezándose a evaluar en el Neotrópico [Citation19]. De acuerdo con Burneo et al. [Citation34] en Ecuador no se han realizado estudios sobre una posible bioacumulación de sustancias tóxicas o metales pesados en murciélagos, por lo que se hace necesario determinar si sus poblaciones están siendo afectadas a consecuencia de dichas sustancias.
Por lo antes mencionado nos planteamos varias preguntas de investigación: ¿existen diferencias de concentraciones de Pb entre quirópteros de diferente hábito alimenticio? ¿existen diferencias de concentraciones de Pb entre especies o sexos? ¿Los murciélagos pueden ser efectivos para monitorear este elemento en ambientes urbanos en el Neotrópico? ¿La contaminación por metales pesados puede representar una amenaza para su sobrevivencia y conservación? El principal objetivo de este trabajo fue determinar la concentración de Pb en tejidos en murciélagos colectados en zonas de influencia urbana en el occidente de Ecuador, y verificar si existen diferencias significativas entre sexos o por hábitos alimenticios. Este estudio nos permite conocer las posibles implicaciones de la contaminación por Pb como amenaza emergente para la conservación de murciélagos en el país.
Metodología
Área de estudio: el presente estudio se realizó en la provincia del Guayas, ubicada en la región occidental costera de Ecuador, en los alrededores de la ciudad de Guayaquil (2°11′S, 79°53′W), situada al pie del Río Guayas, con la influencia del estuario interior del Golfo de Guayaquil, y que presenta altitudes variables desde los 4 a 100 metros. Alrededor de estas áreas urbanas existen remanentes naturales que corresponden a bosque seco tropical o deciduo de tierras bajas del Pacífico ecuatorial y manglar [Citation35] ().
Figure 1. Áreas de estudio en la provincia del Guayas, Ecuador. Los números arábigos indican las áreas protegidas y reservas privadas alrededor de Guayaquil: 1) Bosque Protector Papagayo de Guayaquil, 2) Bosque Protector Cerro Blanco, 3) Bosque Protector La Prosperina, 4) Bosque Protector El Paraíso, 5) Reserva de Producción de Fauna Manglares El Salado, 6) Área Nacional de Recreación Isla Santay.
La ciudad de Guayaquil es la segunda ciudad más poblada de Ecuador, después de Quito, la capital del país, y cuenta con una población de 2.7 millones de habitantes [Citation36]. Se extiende por 347 km2 de superficie, de los cuales 316 km2, equivalentes al 91.9 % del total, pertenecen a la tierra firme (suelo); mientras que los restantes 29 km2, equivalentes al 8.1 %, pertenecen a los cuerpos de agua que comprenden el Río Guayas, el Estero Salado, así como pequeños cuerpos hídricos estuarinos y extensos remanentes de manglar. El tipo de clima es tropical húmedo, seco en verano, con una precipitación media anual que oscila entre 750 y 1000 mm y una temperatura media anual entre 24.5 y 26°C; los principales usos de suelo son residencial, industrial, comercial y turístico [Citation37].
Fase de campo: se desarrolló desde Septiembre de 2016 hasta Julio de 2017, bajo permiso de investigación MAE-UCA-DPAG-2016-0484 otorgado por el Ministerio del Ambiente de Ecuador. Para la captura de murciélagos se utilizaron redes de neblina, ubicadas a nivel de suelo, y subdosel hasta unos 4 metros de altura [Citation38], las cuales fueron revisadas cada 15 minutos, con un esfuerzo de captura total de 934 h.m−2.
Los individuos colectados fueron sacrificados mediante el uso de cloroformo, siguiendo los protocolos para la eutanasia de organismos con fines de investigación recomendados por la American Society of Mammalogist [Citation39]. Cada especímen fue identificado en base a los criterios de Tirira [Citation40] y Díaz et al. [Citation41], y asignado a un grupo de hábito o preferencia alimentaria (frugívoro, nectarívoro e insectívoro).
Los especímenes fueron preservados en vía seca y húmeda [Citation42], para finalmente ser depositados en la colección de mamíferos del Museo de Zoología de la Universidad de Guayaquil-MZUGM. Antes de su preservación, a cada especímen se le extrajo una única muestra con tejidos blandos (pulmones, corazón, hígado, y riñones), para obtener un mayor volumen y evitar que el pequeño tamaño de las muestras de tejido sea una limitante, como se ha reportado que en murciélagos [Citation6]; adicionalmente, se observó de forma directa si los órganos presentaban señales de daños que reflejen algún tipo de afectación.
Complementariamente, se analizaron muestras de tejido óseo del antebrazo de individuos moribundos o muertos hallados en las calles de Guayaquil, o que reposaban en la colección de mamíferos del MZUGM con fechas de colección entre 2016 y 2017. Excepcionalmente, se incluyeron dos ejemplares de Eumops wilsoni colectados en el año 2006, y dos ejemplares de Cynomops kuizha colectados en el 2014. De cada ejemplar se usó la información provista de la etiqueta (identificación taxonómica, sexo y fecha de colecta).
Fase de laboratorio: las muestras de tejido blando y óseo fueron tratadas en un proceso de tres fases [Citation6]:
Homogenización, la muestra obtenida fue triturada en un mortero y trasvasada en recipientes de porcelana, para ser secadas en estufa a 100°C durante 24 horas. Concluida esta fase, las muestras fueron pulverizadas y pesadas en vaso de precipitación y/o tubos de ensayo de acuerdo al peso seco obtenido. B) Preparación de la muestra o digestión, las muestras secas y pulverizadas fueron sometidas a volúmenes adecuados de ácido nítrico (ml) y peróxido de hidrógeno en vasos precipitados tapados, para luego ser filtradas con papel watman N°40 y aforadas con agua ultrapura en balones de 25 ml. C) Identificación analítica y cuantificación, fue realizada en un espectrofotómetro de absorción atómica (Modelo Perkin Elmer, Analyst 100), en el Laboratorio de Espectrofotometría del Instituto de Investigaciones de Recursos Naturales (IIRN) de la Universidad de Guayaquil, con un nivel de detección de 0.190 ppm. El control de calidad analítico para el método de análisis empleado fue realizado con material de referencia certificado IAEA 407 (tejido de pez). El porcentaje de recuperación fue de 109%, y la concentración obtenida fue de 0,13 mg.Kg−1, valor que se encuentra dentro del rango de Intervalo de Confianza (0,10–0,14 mg.Kg−1). Cada muestra fue leída por triplicado, por lo que cada resultado individual está promediado.
Análisis de datos: los ejemplares de tejido blando fueron divididos en grupos de hábitos o preferencia alimenticia, a los que se realizó una prueba de normalidad de Anderson-Darling (nectarívoro: n = 8, = 22.67 mg.Kg−1, SD = 14.82, AD = 0.318, p-value = 0.450; frugívoro: n = 29,
= 6.71 mg.Kg−1, SD = 7.53, AD = 2.896, p-value ≤0.005; insectívoro: n = 14,
= 17.66 mg.Kg−1, SD = 29.64, AD = 2.889, p-value ≤ 0,005), y dado que los grupos frugívoros e insectívoros no existió normalidad, se usaron los valores de las medianas (Me, IQ range) de las concentraciones de Pb.
Estos valores se representaron por hábito o preferencia alimenticia (frugívoro, insectívoro y nectarívoro) y por especie mediante diagramas de caja o Boxplot; y fueron comparados para hallar diferencias significativas mediante una prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis. Para analizar las diferencias entre los rangos de valores de Pb obtenidas entre machos y hembras de especies que presentaron mayor número de individuos, se empleó la prueba no paramétrica U de Mann-Whitney con un nivel de significancia de 0.05; todas las estimaciones se realizaron en el programa estadístico Minitab [Citation43].
Resultados
Se capturaron y sacrificaron 53 individuos para análisis en tejido blando, y 7 individuos fueron seleccionados para los análisis en tejido óseo. Adicionalmente, se analizó el tejido óseo de 6 individuos hallados en colecciones museológicas, para un total de 66 individuos, distribuidos en 14 especies, 11 géneros y 3 familias (Phyllostomidae, Vespertilionidae y Molossidae), de los cuales el 98.5% de los individuos presentaron Pb en su organismo, sin embargo, en ningún individuo analizado se halló señales de daños en órganos internos.
Entre los grupos de hábitos alimenticios se hallaron diferencias significativas (H = 12.02; DF = 2, p = 0,002), las cuales fueron verificadas entre insectívoros y nectarívoros (W = 130.0; p = 0.0374), y entre frugívoros y nectarívoros (W = 491; p = 0,0008). El grupo nectarívoro presentó la mayor concentración (mg.Kg−1) de Pb (Me = 17.58; IQ = 25.06; n = 8), seguido de insectívoro (Me = 7.28; IQ = 7.91; n = 14) y frugívoro (3.97, IQ = 6.05; n = 30) ()); Las especies Glossophaga soricina (Me = 17.45) y Carollia brevicauda (Me = 10.89) presentaron las mayores concentraciones en tejido blando () and ).
Table 1. Concentraciones de Pb (mg.Kg−1) de quirópteros en zonas de influencia Urbana en el occidente de Ecuador, segregados por sexo, y por especie. El asterisco (*) indica que la especie no fue analizada por sexos debido al bajo número de muestra en machos
Figure 2. Concentraciones de Pb (mg.kg−1) en murciélagos colectados en la provincia del Guayas, Ecuador. (a) Por preferencia alimenticia: Fru = frugívoro, Ins = insectívoro, Nect = nectarívoro, (b) Por especie: Alitu = Artibeus lituratus, Mmo = Molossus molossus, Gsor = Glosssophaga soricina, Aaeq = Artibeus aequatorialis, Afrater = Artibeus fraterculus, Cbre = Carollia brevicauda.
No se hallaron diferencias entre los valores de Pb entre las muestras de tejido blando entre sexos en Glossophaga soricina (W = 27.0, p = 1.000), Artibeus lituratus (W = 40.0, p = 0.3768), A. aequatorialis (W = 10, p = 1.000), Artibeus fraterculus (W = 6.0, p = 1.000) y Molossus molossus (W = 41, p = 0.6514) ().
No se realizaron análisis estadísticos con los resultados en tejido óseo debido al bajo número de muestras óseo obtenidas, pero en Molossus molossus sí se compararon las concentraciones entre tejidos blando (Me = 7.3; IQ = 7.9; n = 14) y óseo (Me = 59.4; IQ = 145.26; n = 3), donde no se hallaron diferencias entre estos tejidos (W = 115.0; 0.1859). La mayor concentración en este tejido se registró en un ejemplar macho de M. molossus (150.36 mg.Kg−1), seguido de un ejemplar macho de Platyrrhinus matapalensis (87.32 mg.Kg−1), y un ejemplar macho de Glossophaga soricina (67.86 mg.Kg−1). Finalmente, se reporta un ejemplar macho de Eptesicus innoxius colectado en remanentes boscosos, cuyo valor fue 0,00 mg.Kg−1. El detalle de los valores de las concentraciones en tejido blando halladas en cada espécimen y su lugar de proveniencia se muestran en el Apéndice I, los valores obtenidos en tejido óseo se los presenta en el Apéndice II.
Discusiones
El Pb fue hallado en casi todos de los individuos analizados, tanto en tejidos blandos como óseo, y en consecuencia en casi todas las especies y en todos grupos de preferencia alimenticia involucrados [Citation23,Citation44], con la excepción del individuo de Eptesicus innoxius, que no registró valores de Pb, probablemente porque estaba por debajo de los límites de detección [Citation6]. Excluyendo a las especies C. brevicauda y M. molossus, los niveles de Pb en las especies aquí analizadas representan los primeros reportes conocidos para las mismas [Citation9].
Es notable que, en varios casos, los ejemplares provenientes de zonas boscosas presentaran niveles de Pb mayores que los de zona urbana, tanto en tejido blando y óseo. Esto puede explicarse debido a la alta capacidad de dispersión de los murciélagos, y el tamaño extenso de sus áreas de vida, que pueden solapar los límites entre las zonas urbanas y boscosas, teniendo en cuenta que el área del presente estudio abarca aproximadamente 30 Km. Por ejemplo, Aguiar et al. [Citation45] documentaron áreas de vida de Glossophaga soricina de aproximadamente 900 Ha, y Kumar et al. [Citation18] establecieron sitios de colecta entre áreas contaminadas y no contaminadas con una separación aproximada de 170 Km para evitar este tipo de solapamientos.
La ruta por donde el Pb ingresa a estos organismos es incierta, pero es posible que se inicie en los sistemas acuáticos. Varios trabajos realizados en los cuerpos hídricos de Guayaquil han señalado que las concentraciones de Pb son mayores en sedimentos que en el agua [Citation14,Citation46,Citation47], por lo que es posible que este contaminante se mueva hacia los ecosistemas terrestres debido a las dinámicas mareales de los estuarios, que remueven los sólidos suspendidos, y hacen que el Pb esté biodisponible para organismos de la cadena trófica acuática, como por ejemplo insectos, los que son depredados por murciélagos [Citation48–50]. Esto explicaría que los niveles de Pb en varios especímenes insectívoros fueran más elevados que en frugívoros y nectarívoros, lo que concuerda con Becker et al. [Citation5], quienes hallaron valores altos de mercurio (Hg) en murciélagos que consumen insectos emergentes acuáticos.
Los análisis en tejido óseo a partir de muestras museológicas permitieron detectar concentraciones de Pb en varios individuos de especies sinantrópicas insectívoras como Promops davisoni, Eumops wilsoni, Nyctinomops macrotis, que habían sido hallados moribundos o muertos en las calles, y que estuvieron ausentes en las capturas con redes, probablemente debido a su hábito de forrajeo, pues son insectívoros que frecuentan en espacios despejados y altos [Citation51], donde es complicado ubicar las redes de neblina en sitios urbanos, por lo que las colecciones museológicas se convirtieron en una fuente importante información. Kumar et al. [Citation18] indican que especímenes museológicos permitirían determinar concentraciones de contaminantes en sitios que antes no tenían influencia antropogénica, y que actualmente sí presentan estas presiones, obteniendo valores referenciales. Para esto debe tenerse presente que la diferencia entre fechas de colecta entre estos especímenes, para no generar una variabilidad alta en los datos por ejemplares muy antiguos. En el presente estudio, este sesgo fue evitado seleccionando estrictamente especímenes colectados entre las fechas que se desarrolló la fase de campo, con las excepciones de las muestras de Eumops wilsoni y Cynomops kuizha, las cuales son escasas en las colecciones.
De acuerdo con Skerfving y Bergdahl [Citation7] el Pb mayoritariamente se bioacumula en tejido óseo, donde el esqueleto contiene más del 90% de la carga de Pb en el cuerpo, aunque no está homogéneamente distribuido. Esta concentración en hueso es frecuentemente usada en estudios epidemiológicos debido a que es un mejor indicador de exposición a largo plazo que otros tejidos. Por ejemplo, Scheuhammer y Norris [Citation43] exponen que valores por encima de 5 mg.Kg−1 en tejido óseo en aves acuáticas son indicadores de contaminación ambiental, debido a que aún a bajas concentraciones, el Pb puede ser tóxico [Citation30]. Esto también se observa en trabajos con murciélagos insectívoros urbanos, donde la concentración de Pb es mayor en hueso que en tejidos blandos [Citation23], por lo que la matriz biológica óptima para estudios ecotoxicológicos de Pb en murciélagos urbanos sería el tejido óseo [Citation6,Citation7].
En base a los datos presentados, especies como Molossus molossus, Glossophaga soricina, y Artibeus lituratus podrían ser biomonitores para Pb [Citation7,Citation51]. Sin embargo, una de sus limitaciones es la extrapolación a niveles de organización funcional más altos, como el ecosistema, por lo que requiere de más estudios para comprender su significado ecológico [Citation51]. Por ejemplo, es necesaria una evaluación ecotoxicológica que incluya el hábitat o suelo, para correlacionar la concentración de este contaminante en los lugares de colecta con las especies que presentaron mayor bioacumulación [Citation52].
El uso del tejido óseo como un biomarcardor de Pb complementaría los análisis de otras técnicas empleadas en estudios ecotoxicológicos en murciélagos como como pelo [Citation5,Citation18,Citation30,Citation53], o tejidos blandos como hígado, músculo, páncreas, riñones y sangre [Citation3,Citation8,Citation19–21,Citation54]. Sin embargo, la principal limitante para este análisis es su alta invasividad, que termina con el sacrificio del animal, por lo que dependerá de las restricciones ambientales de cada país [Citation23]. También es recomendable monitorear las fuentes de alimentación (insectos, flores o frutas), para comprender la ruta de ingreso del contaminante [Citation47,Citation49].
No obstante que casi todos los individuos analizados presentaron Pb, ninguno presentó señales de daños en órganos que reflejen algún tipo de afectación. De acuerdo con Thies y Gregory [Citation54] los murciélagos capturados durante sus períodos de actividad podrían sugerir que estén sanos, pues no presentan un comportamiento anormal, como fue el caso de los individuos capturados en vuelo en este estudio, lo que sugeriría que los valores aquí reportados no representan niveles letales [Citation7]. Sin embargo, Hoenerhof y Williams [Citation55] refieren una examinación histopatológica en un ejemplar de Artibeus jamaicensis muerto en cautiverio, que no mostró signos clínicos previos de alguna enfermedad, y su análisis reveló necrosis hepatocelular consistente a intoxicación con altos niveles de Cobre (Cu). Por la presencia y niveles de concentración de Pb hallados se hace necesario una examinación histopatológica en tejidos como hígado, cerebro, riñones y otros, con miras a tener una mejor perspectiva sobre efectos de Pb y sus consecuencias en la salud de las poblaciones de estos organismos [Citation6], pues se conoce que incluso en bajas concentraciones, este elemento puede presentar efectos adversos [Citation31].
La legislación ecuatoriana contempla valores máximos permisibles de Pb en ecosistemas terrestres [Citation56] pero carece de propuestas de organismos para su monitoreo ambiental. Dado que los murciélagos analizados evidenciaron concentraciones a nivel de tejidos, pueden ser propuestos como monitores de Pb en Ecuador, con énfasis en condiciones propias de zonas costeras de influencia urbanas, pues además de demostrar bioacumulación, fueron abundantes en ambientes urbanos, y son ecológicamente relevantes [Citation9,Citation21,Citation57]. Adicionalmente en esta propuesta, deben incluirse criterios como el tipo de hábitat, hábito alimenticio, y características intraespecíficas (edad, sexo, gravidez), y monitoreos sistemáticos.
Los murciélagos poseen funciones ecológicas claves en ecosistemas terrestres y acuáticos, sin embargo, están amenazados por distintas presiones antropogénicos a nivel mundial [Citation58]. En Ecuador, este grupo es particularmente diverso [Citation40], y muchas especies se ubican en categorías de amenaza. Por ejemplo, Platyrrhinus matapalensis y Cynomops kuizha, ubicadas en categorías Casi Amenazada-NT y Datos Insuficientes-DD respectivamente [Citation59], son especies presentes en el occidente ecuatoriano, en las que también se halló Pb, y cuyos ejemplares provenían exclusivamente de zonas boscosas. En base a los datos presentados, el Pb debe ser considerado como una amenaza emergente para los quirópteros en Ecuador [Citation23], por sus posibles efectos genotóxicos en las poblaciones [Citation7], pues el occidente de Ecuador es el hábitat natural de muchas especies de murciélagos endémicas regionales o que están en listas rojas como Eptesicus innoxius, Eumops wilsoni, Amorphochilus schnablii, Rhogeessa velilla, Promops davisoni, Lophostoma occidentalis, entre otras [Citation34,Citation40]. Finalmente, es recomendable ampliar los estudios a otros elementos no esenciales como el Cadmio (Cd); Níquel (Ni); Mercurio (Hg) y Zinc (Zn) [Citation18,Citation19,Citation33], tanto en Guayaquil como en otras ciudades ecuatorianas, y explorar técnicas no invasivas o letales como análisis en sangre, pelo, excremento, y tejido óseo a partir de colecciones museológicas.
Conclusiones
Este estudio encontró que los murciélagos insectívoros presentaron mayor concentración de Pb que nectarívoros y frugívoros, y no halló diferencias de concentraciones de este elemento entre sexos. El tejido óseo de los murciélagos es un buen candidato para biomonitor de contaminación por Pb, pero es necesario complementar con estudios en el hábitat y en otros tejidos. Este trabajo constituye una evaluación preliminar sobre cuantificación de Pb en murciélagos en áreas urbanas en Ecuador, y permite comprender posibles implicaciones de este elemento como amenaza emergente para la conservación de murciélagos en el país.
Agradecimientos
Este trabajo presenta resultados parciales de la Tesis de grado en Biología de M. Baquerizo, y se realizó en el marco del Proyecto Semillero de la Dirección de Investigación de la Universidad de Guayaquil “Cuantificación de Plomo (Pb) en el ensamble de Murciélagos (Mammalia: Chiroptera) de la ciudad de Guayaquil y zonas aledañas (Guayas-Ecuador)”. MB agradece a Fundación ProBosque (Bosque Protector Cerro Blanco), y a Fundación Siglo XXI por permitir el ingreso para los distintos monitoreos. A M. Mero, del Instituto de Investigaciones de Recursos Naturales (IIRN), por las facilidades otorgadas para los análisis de laboratorio. JAS agradece a B. Pernía, F. Carrasco-Rueda y E. Sandoval por sus útiles comentarios y revisiones amistosas. Por último, ambos autores agradecen a M. Simbaña, R. González, M. J. Quiñonez, T. Paz, A. Au Hing y L. Alava por su acompañamiento en campo.
Author contribution
JAS conceptualizó y levantó los fondos para la investigación, MB y JAS realizaron la curación de los especímenes, MB realizó el trabajo de laboratorio. Ambos autores participaron en forma equitativa en la validación de datos, análisis formal, edición y escritura del manuscrito. Los autores no se registran conflictos de interés.
Disclosure statement
No potential conflict of interest was reported by the author(s).
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