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Abstract
Tropilaelaps mites are the major health threat to Apis mellifera colonies in Asia because of their widespread occurrence, rapid population growth and potential ability to transfer bee viruses. Honey bee immune responses in the presence of feeding mites may occur in response to mite feeding, to the presence of viruses, or to both. In this study, the mRNA expression levels were measured for three antimicrobial peptide encoding genes (abaecin, apidaecin and hymenoptaecin) and a phagocytosis receptor gene (eater) in worker brood infested with different numbers of actively feeding T. mercedesae. Also, all samples were measured for the amount of acute bee paralysis virus (ABPV), black queen cell virus (BQCV), deformed wing virus (DWV), Kashmir bee virus (KBV) and sacbrood virus (SBV). Using an artificial mite inoculation protocol, the analysis showed that apidaecin was significantly down-regulated when tan-bodied pupae were infested with 1–2 mites and when capping of the cells of newly sealed larvae were opened and closed without mite inoculation (o/c) as compared to the control group (undisturbed brood, no mite inoculation). Reduced transcription levels of the eater gene were also recorded in the o/c group. However, an up-regulation of apidaecin and eater genes was observed in highly infested pupae when compared to o/c group. This occurrence is perhaps due to an adaptive response of the bees to higher mite infestations by up-regulating their immune expression. No significant expression differences were detected for abaecin and hymenoptaecin and the viruses ABPV, KBV and SBV were not detected. However, 86.7% of the pupae were infected with DWV, 83.3% were infected with BQCV and 73% were infected by both of these viruses. In addition, the Tropilaelaps-inoculated pupae showed higher levels and incidence of DWV compared to uninfested pupae. The presence of these two honey bee viruses was not related to the number of T. mercedesae infesting the pupae. Also, the presence of variable levels of DWV and low levels of BQCV did not provoke any expression differences for any of the targeted genes. Overall, this research indicates that feeding by Tropilaelaps mites produces an immune response, that the level of viruses did not produce a correlated immune response by the four genes tested and that Tropilaelaps may be a potential vector of DWV but not to a high degree. The data indicated that the major impact of Tropilaelaps infestation is caused by the mite itself.
Interacciones de Tropilaelaps mercedesae, virus de las abejas de la miel, y la respuesta inmune en Apis mellifera
Loa ácaros Tropilaelaps son la principal amenaza para la salud de las colonias de Apis mellifera en Asia debido a su presencia generalizada, el crecimiento acelerado de la población y la capacidad potencial de transferir virus de las abejas. La respuesta inmune de la abeja de la miel en presencia de ácaros alimentándose puede ocurrir como respuesta a la alimentación de los ácaros de alimentación, a la presencia de virus, o a ambos. En este estudio, se midieron los niveles de expresión de ARNm de tres genes antimicrobianos codificantes de péptidos (abaecin, apidaecin, hymenoptaecin) y un gen del receptor de la fagocitosis (eater) en cría de obreras infestada con diferentes números de T. mercedesae en fase de alimentación activa. Además, se midieron en todas las muestras la cantidad de virus de la parálisis aguda de las abejas (ABPV), virus de la celda real negra (BQCV), virus de las alas deformadas (DWV), el virus Cachemira de abejas (KBV) y el virus de la cría ensacada (SBV). Mediante el uso de un protocolo de inoculación artificial del ácaro, el análisis mostró que apidaecin fue significativamente sub-regulada cuando la pupa en fase oscura se infestó con 1-2 ácaros y cuando la limitación de las células de las larvas recién sellada se abrió y cuando el sellado de las celdas de las larvas operculadas recientemente se abrieron y cerraron sin inoculación del ácaro (a / c) en comparación con el grupo control (cría sin perturbaciones, sin la inoculación de ácaros). También se registró una reducción de los niveles de transcripción del gen eater en el grupo a / c. Sin embargo, se observó una sobre regulación de los genes apidaecin y eater en pupas altamente infestadas, en comparación con el grupo a / c. Este hecho es quizás debido a una respuesta adaptativa de las abejas a infestaciones de ácaros más altas mediante la sobre regulación de su expresión inmune. No se detectaron diferencias significativas de expresión para abaecin y hymenoptaecin y no se detectaron los virus ABPV, KBV y SBV. Sin embargo, el 86,7% de las pupas estaban infectadas con DWV, el 83,3% con BQCV y el 73% con ambos virus. Además, las pupas inoculadas con Tropilaelaps mostraron niveles más altos e incidencia de DWV en comparación con pupas no infestadas. La presencia de estos dos virus de abejas de miel no estuvo relacionada con el número de T. mercedesae infestando las pupas. Además, la presencia de niveles variables de DWV y bajos niveles de BQCV no provocó ninguna expresión diferencial para cualquiera de los genes específicos. En general, esta investigación indica que la alimentación por los ácaros Tropilaelaps produce una respuesta inmune, que el nivel de virus no produjo una respuesta inmune correlacionada con los cuatro genes probados y que Tropilaelaps puede ser un vector potencial de DWV pero no a un nivel elevado. Los datos indicaron que el mayor impacto de la infestación por ácaros Tropilaelaps es causado por el propio ácaro.
Acknowledgements
We thank Amanda Frake for statistical help and Beth Holloway for helpful suggestions and comments.
Disclosure statement
No potential conflict of interest was reported by the authors.
