Comparative morphology of the post-embryonic development reveals the existence of distinct nymphal semaphoronts for Mantodea (Dictyoptera)

Summary

There is a great knowledge gap regarding the morphology of immatures of Mantodea, making taxonomic identification of the nymphs difficult, therefore hindering their inclusion in other studies. The present work recognizes general ontogenetic patterns shared by praying mantises through the comparative analysis of the post-embryonic changes in the external morphology of the nymphal instars of 10 Neotropical species, representing nine genera in five families. Nymphs were reared in the laboratory, their exuviae were collected and vouchers fixed. A total of 369 specimens and 495 exuviae were studied, and a total of 7000 images of live nymphs, at each instar, were taken. Shared developmental patterns were recognized for the form of the spines of the forelegs, proximal discoidal spine of the forefemora, wing pads, female genitalia, cerci, body adornments such as denticles, lobes and apophyses, and crypsis. Based on the recognition of a set of key differences in these features, two distinct, successive forms are recognized for mantis nymphs: the protonymph, the form of the first instar, and the deuteronymph, the form of the remaining instars. In turn, two successive forms are identified for the deuteronymphs: the mesonymph, the form of the early deuteronymphs, and the metanymph, the form of the late deuteronymphs. Literature data provide good support for the occurrence of the observed patterns also in many other and highly diverse lineages of Mantodea, suggesting this might be a generalized feature, fixed in the ontogenetic system of the order. If so, these nymphal forms can be considered semaphoronts of Mantodea, which are more practical and more relevant references than instars for comparisons between praying mantis nymphs. An original key to recognizing the different post-embryonic semaphoronts and sexes of Mantodea is provided. The discovery has wide application in phylogenetic and taxonomic studies, providing an important framework for the study of nymphs of Mantodea. It is recommended that taxonomic studies provide descriptions for proto-, meso- and metanymphs, and include their features in identification keys.

Résumé

La morphologie comparée du développement post-embryonnaire révèle chez les Mantodea (Dictyoptera) l'existence de sémaphorontes nymphaux distincts. Il existe un grand manque de connaissances concernant la morphologie des immatures de Mantodea, ce qui rend difficile l'identification taxonomique des nymphes, empêchant ainsi leur inclusion dans d'autres études. Le présent travail reconnaît les modèles ontogénétiques généraux partagés par les Mantes à travers l'analyse comparative des changements post-embryonnaires dans la morphologie externe des stades nymphaux de 10 espèces néotropicales, représentant neuf genres dans cinq familles. Les nymphes ont été élevées en laboratoire, leurs exuvies ont été collectées et des spécimens témoins fixés. Un total de 369 spécimens, 495 exuvies et 7000 images de nymphes vivantes, à chaque stade, ont été prises. Des modèles de développement partagés ont été reconnus pour la forme des épines des pattes antérieures, de l'épine discoïdale proximale des fémurs antérieurs, des coussinets alaires, des organes génitaux femelles, des cerques, des ornements corporels tels que les denticules, les lobes et les apophyses, et l'apparence cryptique. Sur la base de la reconnaissance d'un ensemble de différences-clés dans ces caractéristiques, deux formes distinctes et successives sont reconnues pour les nymphes de Mantes: la protonymphe, la forme du premier stade, et la deutéronymphe, la forme des stades restants. De la même manière, deux formes successives sont identifiées pour les deutéronymphes : la mésonymphe, la forme des jeunes deutéronymphes, et la métanymphe, la forme des deutéronymphes plus âgées. Les données de la littérature montrent que les modèles observés se retrouvent également dans de nombreuses autres lignées très diverses de Mantodea, suggérant qu’il pourrait s’agir d’une caractéristique généralisée, fixée dans le système ontogénétique de l’ordre. Si tel est le cas, ces formes nymphales peuvent être considérées comme des sémaphorontes de Mantodea, qui sont des références plus pratiques et plus pertinentes que les stades pour les comparaisons entre nymphes de Mantes. Une clé originale de reconnaissance des différents sémaphorontes post-embryonnaires et des sexes de Mantodea est fournie. Cette découverte a des conséquences majeures pour les études phylogénétiques et taxonomiques, fournissant un cadre important pour l'étude des nymphes de Mantodea. Il est recommandé que les études taxonomiques fournissent des descriptions pour les proto-, méso- et métanymphes, et incluent leurs caractéristiques dans les clés d'identification.

Keywords:

• Praying mantis
• nymphs
• larva
• immatures
• ontogeny
• external morphology

Acknowledgements

This study was financially supported by the Coordenacão de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES, Brazil (Finance Code 001), and by the Fundação de Amparo à Pesquisa e Inovação – FAPES, Brazil (Process 80708846/18). Permissions to access the study sites and collect and rear the praying mantises were granted by the Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade – ICMBio, Brazil, and the Instituto Estadual de Meio Ambiente e Recursos Hídricos do Espírito Santo – IEMA, Brazil. Gedimar de Araújo and Wanda S. de Araújo helped in the collecting and rearing period. Bernardo F. Santos (MNHN, France), Diego N. Barbosa (UFPR, Brazil), and Felipe B. Fraga (SEMMAM – Vitória, Brazil) collaborated with suggestions on methods. Yuri L. R. Leite (UFES, Brazil), Juliana F. Justino (UFES, Brazil) and Wesley D. Colombo (UFES, Brazil) supported the molecular analysis. Antonio Fasano (Mondo Delle Mantidi) assisted with literature. Julio M. Rivera (USIL, Peru) collaborated with early stages of the study through productive discussions on Mantodea development. Celso O. Azevedo (UFES, Brazil), Frederico F. Salles (UFV, Brazil), Lusinério Prezotti (IFES, Brazil), Maria Lucia F. T. Moscatelli (IPJB-RJ, Brazil) provided helpful suggestions on an initial version of the manuscript. Antoine Mantilleri (MNHN) and two anonymous reviewers provided valuable comments on the final manuscript.

Disclosure statement

No potential conflict of interest was reported by the author(s).

Additional information

Funding

This study was financially supported by the Coordenacão de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES, Brazil (Finance Code 001), and by the Fundação de Amparo à Pesquisa e Inovação do Espírito Santo – FAPES, Brazil (Process 80708846/18).