Plant pathogenic oomycetes: counterbalancing resistance, susceptibility and adaptation

Abstract

The genetic basis for the interaction(s) between plants and pathogens has been classically illustrated as a gene-for-gene relationship, through which a single gene product from the pathogen interacts within a single gene product found within the plant. In the simplest terms, it is the outcome of these interactions that underpin resistance and/or susceptibility signalling processes. While this basic concept shapes our understanding of many of the molecular-genetic mechanisms controlling immune signalling in plants, current research has revealed that the timing and ultimate outcome of these interactions are far more complex, and are typically regulated in a genome-by-genome manner. As a central theme for this review, we will focus on recent discoveries in the field of plant-oomycete interactions, primarily on the downy mildews, an important group of obligate oomycete pathogens of plants. Recent transcriptome-based studies have shown that survival, adaptation and virulence rely on complex, bi-directional interactions between the host and pathogen genomes. Taking advantage of the obligate nature of the downy mildews, insight into the transcriptional plasticity of these genomes has revealed a remarkable ability to adapt to host and environmental stressors. Herein, we will highlight a recent body of research using the Pseudoperonospora cubensis – Cucumis sativus interaction, which has identified a suite of alternative splicing and sRNA-based regulatory signals that are induced in a temporal and host-specific manner. In combination with recent studies in other plant-oomycete pathosystems, a comprehensive transcriptional profile of resistance and susceptibility within the host and pathogen illustrates the remarkable ability of this group of pathogens to adapt to host and environment to infect and cause disease in a diverse array of agriculturally important crops.

Résumé

La base génétique des interactions qui existent entre les plantes et les agents pathogènes a été généralement illustrée par la relation gène pour gène au cours de laquelle un seul produit génique de l’agent pathogène interagit avec un seul produit génique de la plante. En termes simples, ce sont les résultats de ces interactions qui sont à la base de la résistance ou des processus de la signalisation de la sensibilité. Tandis que ce concept fondamental contribue à façonner notre compréhension de nombreux mécanismes moléculaires et génétiques régulant la signalisation de l’immunité chez les plantes, des recherches récentes ont démontré que le déroulement de ces interactions et le résultat final sont beaucoup plus complexes et qu’ils sont généralement régulés, en quelque sorte, de génome à génome. En tant que thème central de ce compte rendu, nous mettrons l’accent sur les récentes découvertes dans le domaine des interactions plantes-oomycètes, principalement des mildious, un groupe important d’oomycètes pathogènes obligatoires des plantes. Des études récentes basées sur le transcriptome ont montré que la survie, l’adaptation et la virulence dépendent d’interactions bidirectionnelles complexes entre les génomes de l’hôte et de l’agent pathogène. Tirant parti de la nature obligatoire des mildious, un aperçu de la plasticité transcriptionnelle de ces génomes a révélé chez eux une capacité remarquable à s’adapter à l’hôte et aux stresseurs environnementaux. En cela, nous soulignerons plusieurs recherches qui ont porté sur l’interaction Pseudoperonospora cubensis-Cucumis sativus, ce qui a permis de caractériser une suite d’épissages alternatifs et de signaux de régulation basés sur l’ARN soluble qui sont induits temporellement et spécifiquement. Parallèlement aux études récentes menées sur d’autres pathosystèmes plantes-oomycètes, un profil transcriptionnel détaillé de la résistance et de la sensibilité chez l’hôte et l’agent pathogène illustre la remarquable capacité de ce groupe d’agents à s’adapter à l’hôte et à l’environnement dans le but d’infecter une grande variété de cultures importantes sur le plan agricole et de causer des maladies chez ces dernières.

Keywords:

• cucumber
• downy mildew
• genomics
• host–pathogen interactions
• oomycetes
• RNA-Seq
• transcriptome

Mots clés:

• concombre
• génomique
• interactions hôte-agent pathogène
• mildiou
• oomycètes
• transcriptome
• séquençage à ARN