Characterization of the wheat-Stagonospora nodorum disease system: what is the molecular basis of this quantitative necrotrophic disease interaction?^†

Abstract

Stagonospora nodorum blotch (SNB) has long been a problem in wheat production areas by affecting both the leaves and glumes of susceptible bread and durum wheat. Resistance to both disease phases has been shown to be complexly inherited and although much effort has gone into the identification and introgression of disease resistance, less than satisfactory progress has been made in producing SNB resistant cultivars. A major pitfall in this process has been the lack of understanding of the underlying mechanism of disease resistance. Recently, we have shown the Stagonospora nodorum–wheat interaction to involve multiple effector proteins also known as host-selective toxins (HSTs) that interact either directly or indirectly with dominant wheat sensitivity/susceptibility gene products to induce disease. Therefore, we have referred to this system as an ‘inverse gene-for-gene’ interaction (i.e. effector-triggered susceptibility) because the recognition of an effector protein by the host leads to susceptibility rather than resistance as it does in classical gene-for-gene interactions currently referred to as effector-triggered immunity. To date, we have reported five HST–host gene interactions. In each case, toxin sensitivity and susceptibility is controlled by a single dominant gene and in all but one case the interaction is dependent on light. Using quantitative trait loci analysis, the toxin-host gene interactions have been shown to account for 18–95% of the disease variation, highlighting the importance of these interactions. Several unpublished interactions also exist making this a model system for the investigation of the molecular mechanism of necrotrophic disease.

Résumé: Depuis de nombreuses années, la moucheture a causé de nombreux problèmes dans les régions productrices de blé en s'attaquant tant aux feuilles qu'aux glumes des variétés de blé tendre et dur qui lui sont réceptives. La résistance aux deux phases de la maladie a été héritée de façon très élaborée et, bien que de nombreux efforts aient été consentis à l'identification et à l'introgression de la résistance à la maladie, seuls des progrès moins que satisfaisants ont été accomplis quant au développement de cultivars résistants à la moucheture. Une des principales embÛches du processus a été le manque de compréhension relatif au mécanisme sous-jacent de la résistance à la maladie. Récemment, nous avons montré que l'interaction Stagonospora nodorum–blé implique de multiples protéines effectrices, également appelées « toxines spécifiques de l'hôte » (TSH), qui interagissent, directement ou indirectement, avec des produits géniques dominants relatifs à la sensibilité ou à la réceptivité du blé pour provoquer la maladie. Par conséquent, nous faisons référence à ce système en tant qu'interaction « gène pour gène inverse » (c.-à-d. susceptibilité provoquée par des protéines effectrices) parce que la reconnaissance d'une protéine effectrice par l'hôte engendre la susceptibilité plutôt que la résistance, comme c'est le cas lors d'interactions classiques gène pour gène, nommées actuellement « immunité provoquée par protéine effectrice ». [Agrave] ce jour, nous avons rapporté cinq interactions TSH–gène hôte. Dans chaque cas, la sensibilité et la susceptibilité à la toxine sont contrôlées par un seul gène dominant et, dans tous les cas sauf un, l'interaction dépend de la lumière. Par analyse des locus quantitatifs, on a pu montrer que les interactions toxine-gène hôte sont responsables de 18 % à 95 % de toutes les variations de la maladie, ce qui met l'accent sur l'importance de ces interactions. Il y a plusieurs interactions qui n'ont pas été publiées, mais qui ont cours, ce qui rend ce système modèle propice à l'exploration du mécanisme moléculaire de la maladie nécrotrophe.

Keywords:

• effector proteins
• host selective toxin
• Phaeosphaeria nodorum
• Triticum aestivum

Mots clés:

• Phaeosphaeria nodorum
• protéine effectrice
• toxine spécifique de l'hôte
• Triticum aestivum

Notes

^†Contribution to the symposium “Signalling in Plant-Pathogen Interactions” held during the Canadian Phytopathological Society Annual Meeting, 22–25 June 2009, Winnipeg, MB.