Overlapping frontoparietal networks in response to oculomotion and traumatic autobiographical memory retrieval: implications for eye movement desensitization and reprocessing

ABSTRACT

Background: Oculomotor movements have been shown to aid in the retrieval of episodic memories, serving as sensory cues that engage frontoparietal brain regions to reconstruct visuospatial details of a memory. Frontoparietal brain regions not only are involved in oculomotion, but also mediate, in part, the retrieval of autobiographical episodic memories and assist in emotion regulation.

Objective: We sought to investigate how oculomotion influences retrieval of traumatic memories by examining patterns of frontoparietal brain activation during autobiographical memory retrieval in post-traumatic stress disorder (PTSD) and in healthy controls.

Method: Thirty-nine participants (controls, n = 19; PTSD, n = 20) recollected both neutral and traumatic/stressful autobiographical memories while cued simultaneously by horizontal and vertical oculomotor stimuli. The frontal (FEF) and supplementary (SEF) eye fields were used as seed regions for psychophysiological interaction analyses in SPM12.

Results: As compared to controls, upon retrieval of a traumatic/stressful memory while also performing simultaneous horizontal eye movements, PTSD showed: i) increased SEF and FEF connectivity with the right dorsolateral prefrontal cortex, ii) increased SEF connectivity with the right dorsomedial prefrontal cortex, and iii) increased SEF connectivity with the right anterior insula. By contrast, as compared to PTSD, upon retrieval of a traumatic/stressful memory while also performing simultaneous horizontal eye movements, controls showed: i) increased FEF connectivity with the right posterior insula and ii) increased SEF connectivity with the precuneus.

Conclusions: These findings provide a neurobiological account for how oculomotion may influence the frontoparietal cortical representation of traumatic memories. Implications for eye movement desensitization and reprocessing are discussed.

HIGHLIGHTS

• Traumatic/stressful memory retrieval while performing horizontal eye movements engages frontoparietal regions involved in autobiographical memory retrieval and emotion regulation that show further connectivity with the right frontal and supplementary eye fields.• Dissociation may compromise the oculomotor frontoparietal network’s ability to recruit the right dorsolateral prefrontal cortex for use in top–down emotion regulation.• Oculomotion may influence the frontoparietal cortical representation of traumatic memories.• These findings may have implications for eye movement desensitization and reprocessing therapies.

Antecedentes: Se ha visto que los movimientos óculomotores ayudan a la recuperación de memorias episódicas, sirviendo como señales sensoriales que envuelven las regiones cerebrales frontoparietales para reconstruir detalles visuoespaciales. Las regiones cerebrales frontoparietales no solo están involucradas críticamente en el movimiento ocular, pero ellos también median, en parte, la recuperación de la memoria episódica autobiográfica y ayudan en la regulación emocional.

Objetivo: Buscamos investigar cómo el movimiento ocular influye en la recuperación de la memoria traumática al examinar patrones de activación cerebral frontoparietales durante la recuperación de la memoria autobiográfica en trastorno de estrés postraumático (TEPT) y controles sanos.

Método: Se recolectaron en treinta y nueve participantes (controles, n= 19; TEPT, n=20): (i) neutral; y (ii) memorias autobiográficas traumáticas/estresantes mientras se señalaba simultáneamente por estímulos oculomotores horizontales y verticales. Se usaron los campos oculares frontal (FEF por sus siglas en inglés) y suplementario (SEF por sus siglas en inglés) como regiones bases para el análisis de interacción psico fisiológica en SPM12.

Resultados: En comparación con los controles, al recuperar una memoria traumática/estresante mientras se realizan simultáneamente movimientos oculares horizontales, el TEPT mostró: (i) SEF aumentado y conectividad FEF con la corteza prefrontal dorsolateral derecha, (ii) conectividad SEF aumentada con la corteza prefrontal dorsomedial derecha y (iii) conectividad SEF aumentada con la ínsula anterior derecha. En contraste, al compararlo con TEPT, al recuperar una memoria traumática/estresante mientras se realizan simultáneamente movimientos oculares horizontales, los controles mostraron: (i) conectividad FEF aumentada con la región posterior derecha de la ínsula y (ii) conectividad SEF aumentada con el precuneo

Conclusiones: Estos hallazgos proveen un base neurobiológica de cómo los movimientos oculares pueden influir en la representación cortical frontoparietal de las memorias traumáticas. Se discuten las implicaciones del reprocesamiento y desensibilización por movimientos oculares.

背景：动眼神经运动已被证明有助于恢复情景记忆，作为感觉线索使前额脑区能够重建记忆的视觉空间细节。前额脑区不仅涉及眼动，而且还部分中介了自传情景记忆的提取,并协助情绪调节。

目的：我们通过考察在患有创伤后应激障碍（PTSD）和健康对照被试中自传记忆提取过程中的额顶脑区激活模式，探讨眼动如何影响创伤记忆的恢复。

方法：39名被试（对照组，n = 19; PTSD，n = 20）对中性和创伤/应激的自传记忆进行回忆，同时有刺激提示执行水平和垂直的眼动。额叶眼区（FEF）和辅助眼区（SEF）用作SPM12中心理生理相互分析的种子（seed）区。

结果：与对照组相比，在提取创伤/应激记忆同时进行水平眼球运动时，PTSD患者显示：i）右背外侧前额叶皮质（right dorsolateral prefrontal cortex）与SEF和FEF连通性增加，ii）右背内侧前额叶皮质（right dorsomedial prefrontal cortex）与SEF连通性增加，和 iii）右前脑岛和SEF连通性增加。与PTSD相比，对照组在检索创伤/应激记忆同时也执行水平眼球运动时，则显示出：i）与右后脑岛和FEF连通性增加，和 ii）与楔前叶的SEF连通性增加。

结论：这些发现提供了一个神经生物学上关于眼动可能如何影响创伤记忆的额顶皮质表现的解释，并讨论了其对眼球运动脱敏和再加工的启示。

KEYWORDS:

• Post-traumatic stress disorder
• eye movement desensitization and reprocessing
• emotion regulation
• oculomotion
• autobiographical memory

PALABRAS CLAVES:

• Trastorno de estrés postraumático
• reprocesamiento y desensibilización por movimientos oculares
• regulación emocional
• movimiento ocular
• memoria autobiográfica

关键词:

• 创伤后应激障碍
• 眼动脱敏和再加工
• 情绪调节
• 眼动
• 自传记忆

Disclosure statement

No potential conflict of interest was reported by the authors.

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Additional information

Funding

This work was supported by the EMDR Research Foundation (ID: LANIUS), the EMDR Institute, Inc., and the EMDR Association Europe. RL is supported by the Harris-Woodman Chair in Psyche and Soma at Western University, and MM is supported by the Homewood Chair in Mental Health and Trauma at McMaster University.