Seed dispersal for the unusual inflated berries of Burmeistera (Campanulaceae)

Abstract

Examining dispersal is critical for understanding the diversity of Andean-centered plant lineages, like Burmeistera (Campanulaceae). One-third of its species present an unusual inflated berry. Unlike the bright colors of non-inflated fruits in the genus, these fruits are typically dull-green; however, the fact that the seeds are loosely held in the placenta and easily removed when touched seems to suggest adaptation to animal dispersal. We studied two inflated-baccate species, Burmeistera glabrata and B. borjensis, with the aim of testing the non-exclusive hypotheses that their seeds are dispersed by (1) small mammals, (2) slugs, or (3) adult flies that develop inside the fruits. In two sites in the Ecuadorian Andes, we performed observations at dusk and dawn to examine the fate of fruits and seeds; recording fruit fall, formation of holes in the fruits, and seed loss from the placenta. We documented fruit visitors with cameras, and surveyed unopened fruits for the presence of insect larvae and seed condition. Finally, we performed an experiment to examine the effect of holes and rain in germination, in order to evaluate if holes are required for seeds to leave the fruits and subsequently germinate. For both species, most fruits fell and decomposed beneath the mother plant. However, we found limited support for small mammal dispersal; videos and observations revealed that mice and squirrels are potential, but rare, seed dispersers. We found no evidence for slug or fly dispersal; fly larvae were common inside fruits, but acted exclusively as seed predators. Crickets often chewed holes in fruits on plants and on the ground. Holes did not have an effect on germination, which was induced only by rain. Hence, the majority of seeds end up under the mother plant, with rare but potentially important events of primary or secondary dispersal by small mammals. The combination of limited dispersal due to gravity and rare events of mammal dispersal may have played a critical role in the rapid diversification of Burmeistera.

Estudiar la dispersión de semillas es importante para entender la gran diversidad de plantas andinas, como Burmeistera (Campanulaceae). Un tercio de sus especies se caracteriza por tener bayas infladas muy inusuales. A diferencia de las bayas coloridas no infladas de las otras especies en este género, estos frutos son verde opaco. Sin embrago, sus semillas están débilmente adheridas a la placenta, y son fácilmente removibles al tacto, sugiriendo una adaptación a dispersión biótica. Estudiamos dos especies con bayas infladas, Burmeistera glabrata y B. borjensis, con el fin de poner a prueba tres hipótesis no exclusivas de dispersión de semillas por: (1) mamíferos pequeños, (2) babosas, (3) moscas adultas que se desarrollan dentro del fruto. En dos sitios de los Andes ecuatorianos realizamos observaciones al amanecer y al anochecer para examinar el destino de frutos y semillas; registramos la caída de frutos, la formación de huecos en los frutos, y la pérdida de semillas. Documentamos visitantes de frutos por medio de cámaras, e inspeccionamos frutos aún sin abrir para evaluar la presencia de larvas y la condición de las semillas. Finalmente realizamos un experimento para evaluar el efecto de huecos y de lluvia en la germinación de semillas, con el fin de verificar si la presencia de huecos es necesaria para que las semillas salgan del fruto y subsecuentemente germinen. Para ambas especies, la mayoría de frutos se cayeron y descompusieron debajo de la planta madre. Sin embargo, dispersión por mamíferos pequeños también ocurrió, aunque fue muy escasa; videos y observaciones revelaron ratones y ardillas alimentándose de frutos en raras ocasiones. No encontramos evidencia de dispersión por babosas o moscas; larvas de moscas fueron comunes dentro de frutos, pero actuaron exclusivamente como predadores de semillas. Documentamos grillos haciendo huecos frecuentemente en los frutos. Los huecos no influyeron en la germinación de semillas, la cual fue inducida sólo por la lluvia. Aunque la mayoría de semillas simplemente caen bajo la planta madre, los eventos escasos de dispersión por mamíferos pequeños pueden ser de gran importancia. La combinación de dispersión limitada y eventos raros de dispersión por mamíferos que documentamos en este estudio pudo haber jugado un rol importante en la rápida diversificación de Burmeistera.

Keywords:

• Andes
• Burmeistera
• cloud forest
• inflated berries
• limited dispersal

Palabras clave:

• Andes
• Burmeistera
• bosque nublado
• bayas infladas
• dispersión limitada

Author contributions

D. Gamba designed the study, collected data, and wrote the manuscript. N.R. Maguiña and C.A. Calderón-Acevedo designed the study and collected data. K. Torres collected data. N.C. Muchhala proposed the hypotheses, designed the study, and wrote the manuscript.

Acknowledgments

We thank the Ecuadorian Ministry of the Environment for permission to conduct this research (permit No. 13-IC-FLO-DPAN/MA), the staff at Wildsumaco and Yanayacu Biological Stations for lodging and logistical aid, and Andrea Vallejo, Ricardo Zambrano, Verónica Leiva, and Mayra Ninazunta for assistance with the fieldwork. Harold Greeney and Lou Jost helped to brainstorm possible dispersal agents. Brian Arbogast, Travis Knowles, and Mitch Lysinger kindly loaned us camera traps, and Patricia Horack helped with examining and summarizing the camera trap photographs.