Gene and lncRNA expression patterns associated with Qfhs.ndsu-3AS Fusarium head blight resistance QTL in durum wheat

Abstract

To identify the transcriptional mechanisms underpinning Fusarium head blight (FHB) resistance in durum wheat, an RNA-seq comparative transcriptome analysis was conducted on spikes 72 h after inoculation of a resistant line Langdon(Dic-3A)10 and a susceptible cultivar ‘Langdon’. Previously, 14 differentially expressed genes (DEGs) were mapped in the region of the quantitative trait locus Qfhs.ndsu-3AS, associated with type II resistance to FHB. Here, we focused on the global response of durum wheat to Fusarium graminearum (Fg) infection, identifying the molecular pathways in which DEGs are involved and lncRNAs with roles in transcriptional and post-transcriptional regulation of gene expression. A set of 921 DEGs was identified using the reference genome of the cultivar ‘Svevo’. Relative to the susceptible cultivar, the resistant line Langdon(Dic-3A)10 showed 452 up-regulated genes and 469 down-regulated genes. Upregulated genes in the resistant line included fungal cell-wall degrading enzymes, transcription factors, and genes involved in kinase signalling, phytohormone pathways, calcium signalling, secondary metabolite biosynthesis and toxin sensitivity. Differentially expressed lncRNAs showed different genome locations: 12 cis intergenic (6 up-regulated in Langdon(Dic-3A)10), 4 trans intergenic (one up-regulated in Langdon(Dic-3A)10), 4 intronic (two up-regulated in Langdon(Dic-3A)10) and 2 putative miRNAs precursors. Possible target genes were predicted for 14 lncRNAs, indicating potential regulative effects on wax and lignin synthesis and ankyrines in the resistant line. In a context where resistance sources against Fg are scarce in durum germplasm, the transcriptomic characterization of a valuable genotype contributes to the understanding of the genetic basis and regulatory network involved in the resistance conferred by Qfhs.ndsu-3AS.

Résumé

Afin d’élucider les mécanismes transcriptionnels à la base de la résistance du blé dur à la brûlure de l’épi par le fusarium (BEF), une analyse comparative du transcriptome du séquençage de l’ARN a été menée sur des épis de la lignée résistante Langdon(Dic-3A)10 et le cultivar sensible ‘Langdon’, 72 heures après l’inoculation. Auparavant, 14 gènes exprimés différentiellement (GED) ont été cartographiés dans la région du locus à caractère quantitatif Qfhs.ndsu-3AS, associé au type II de la résistance à la BEF. Nous nous sommes concentrés sur la réponse globale du blé dur à l’infection causée par Fusarium graminearum (Fg) afin d’inventorier les voies moléculaires par lesquelles les GED sont impliqués et les ARNlnc jouent un rôle dans la régulation transcriptionnelle et post-transcriptionnelle de l’expression génique. Un jeu de 921 GED ont été répertoriés en utilisant le génome du cultivar ‘Svevo’. Apparentée au cultivar sensible, la lignée résistante Langdon(Dic-3A)10 a affiché 452 gènes régulés à la hausse et 469, régulés à la baisse. Les gènes régulés à la hausse de la lignée résistante incluaient ceux des enzymes dégradant la paroi des cellules fongiques et des facteurs de transcription ainsi que des gènes impliqués dans les voies de signalisation de la kinase et des phytohormones, la signalisation du calcium, la biosynthèse des métabolites secondaires et la sensibilité aux toxines. Des ARNlnc exprimés différentiellement ont affiché différents emplacements dans le génome: 12 cis intergéniques (6 régulés à la hausse chez Langdon[Dic-3A]10), 4 trans intergéniques (1 régulé à la hausse chez Langdon[Dic-3A]10), 4 introniques (2 régulés à la hausse chez Langdon[Dic-3A]10) et 2 précurseurs putatifs de miARN. De possibles gènes cibles ont été prédits pour 14 ARNlnc, indiquant des effets régulateurs possibles sur la synthèse de la cire et de la lignine ainsi que sur les ankyrines dans la lignée résistante. Dans un contexte où les sources de résistance à la Fg sont rares dans le germoplasme du blé dur, la caractérisation transcriptomique d’un génotype utile contribue à la compréhension du fondement génétique et du réseau régulateur impliqués dans la résistance conférée par Qfhs.ndsu-3AS.

Keywords:

• inoculated spikes
• Langdon(Dic-3A)10
• resistance pathways
• RNA-seq
• transcriptome
• Triticum turgidum

Mots clés:

• Épis inoculés
• Langdon(Dic-3A)10
• voies de la résistance
• séquençage de l’ARN (RNA-seq)
• transcriptome
• Triticum turgidum

Acknowledgements

We are grateful to the International Consortium of Durum Wheat Genome for giving us access to the chromosome assemblies of cv. ‘Svevo’. We are also thankful to Dr. Luigi Cattivelli for his continued support of these studies.

Disclosure statement

No potential conflict of interest was reported by the author(s).

Additional information

Funding

This work was supported by the Agencia Nacional de Promoción de la Investigación, el Desarrollo Tecnológico y la Innovación under Grant [PICT 2011-2188 and PICT 2017-1178].