Low temperature exposure (20 °C) during the sealed brood stage induces abnormal venation of honey bee wings

Abstract

All insects are influenced by low temperature. However, as a typical stenothermic insect, the honey bee is perhaps the most severely affected. Low temperature exposure during the capped brood stages leads to high mortality and shortened worker longevity. The impact of low temperature stress on vein development has not, however, been investigated. In this study, the eight different developmental stages of capped brood (Apis mellifera) were exposed to 20 °C for 12, 24, 36, 48, 60, 72, 84, and 96 h, and then incubated at 35 °C (the optimum temperature for brood development) until emergence. We found a total of 21 abnormal vein types, consisting of 16 types of supernumerary veins and five types of lost veins. The abnormal phenomena in the brood occurred mainly 1–4 days after capping, when the metamorphosis process from larvae to pupa occurs. Our results suggest that this metamorphosis process is critical for the development of veins, indicating it as the most sensitive period to low-temperature. In addition, we found a cross vein “rs-m” between Rs and M in the hind wing of the honey bee, which has previously been ignored due to its very short length. This study on the effects of temperature on wing venation in stenothermic insects adds to our understanding of the thermal requirements for shaping the wing vein pattern, and for predicting wing venation deformation. This also adds a new research route for the investigation of the evolutionary relationship between honey bees and other hymenopteran insects.

Las bajas temperaturas tienen una influencia sobre todos los insectos. Sin embargo, como típico insecto estenotérmico, la abeja melífera es quizá uno de los afectados más gravemente. La exposición a bajas temperaturas durante los estados de cría operculada lleva a una alta mortalidad y a un acortamiento en la longevidad de las obreras. Sin embargo, todavía no se ha investigado el impacto del estrés por bajas temperaturas en el desarrollo de las venas. En este estudio se expusieron ocho estados diferentes de desarrollo de cría operculada (Apis mellifera) a 20 °C durante 12, 24, 36, 48, 60, 72, 84 y 96 h, y luego se incubaron a 35 °C (la temperatura óptima para el desarrollo de la cría) hasta que emergieron. Encontramos un total de 21 tipos de venación anormal, consistiendo 16 de ellos en un exceso de venas y 5 en una pérdida de venas. El fenómeno anormal en la cría ocurrió principalmente 1-4 días después del operculado, cuando ocurre el proceso de metamorfosis de larva a pupa. Nuestros resultados sugieren que la metamorfosis es un proceso crítico para el desarrollo de las venas, indicando que es el período más sensible a las bajas temperaturas. Además, encontramos una venación cruzada “rs-m” entre las Rs y la M del ala posterior de la abeja melífera, lo que previamente ha sido ignorado debido a su corta longitud. Este estudio sobre los efectos de la temperatura en la venación alar en insectos estenotérmicos nos ayuda a entender los requerimientos para la organización del patrón de venación alar, y para la predicción de deformaciones en el mismo. También añade una nueva ruta de investigación sobre la relación evolutiva entre las abejas melíferas y otros insectos himenópteros.

Keywords:

• Apis mellifera
• low-temperature stress
• capped brood
• vein development

Acknowledgements

We thank Xijian Xu, Kang Lai, Huahui Lan, Dongming Yang, Chun Zhang, Zhongxin Su, and Fan Fu for their laboratory assistance. We also thank the editor and two anonymous referees for helpful comments on this paper.