Chemically-mediated predator-recognition learning in a marine gastropod

Abstract

We performed laboratory experiments to examine whether short-term exposure to predation threat increases the intensity of the escape response of juvenile whelks, Buccinum undatum L., when confronted with the predatory asteroid Leptasterias polaris (Müller & Troschel). In the first experiment, we exposed whelks for 4 days to brief encounters with several stimuli associated with predation threat, including contact with and odors of L. polaris and potential alarm signals from conspecifics. The responsiveness of predator-conditioned whelks increased significantly during the first three days of conditioning. On the fourth day, predator-conditioned whelks displayed stronger responses to contact with L. polaris than whelks held under control conditions. The second experiment involved exposing three groups of whelks for 30 minutes every hour, over a 6-hour period, to (i) the odors of L. polaris (predator group), (ii) the odors of L. polaris feeding on whelks and of alarmed conspecifics (predator-whelk group), or (iii) to untreated seawater (control group), respectively. Bioassays performed after the conditioning period showed that responses were stronger for the predator-whelk group than for the control group, but similar between the predator and control groups. Our results indicate that experience with predators can cause the development of escape responses in B. undatum and provide the first experimental evidence of a learned antipredator behavior in a mollusc. Such a learning process may explain the increase in responsiveness to L. polaris of whelks in the Mingan Islands as they increase in size. The learning process being mediated by waterborne chemical cues may allow whelks to obtain information on the risk of predation in their environment without leaving the safety of refuges. Odors from agitated, injured or dead conspecifics being required in this chemically-mediated learning process may ensure that whelks only become responsive to dangerous asteroids. Further studies are needed to evaluate the importance of stimuli integration, including learning events, in mediating the behavioral processes of B. undatum and other aquatic invertebrates.

Résumé:

Nous avons effectué des expériences de laboratoire afin de déterminer si de courtes expositions au risque de prédation augmentent l’intensité de la réponse défensive de buccins juvéniles, Buccinum undatum L., face à l’étoile de mer prédatrice Leptasterias polaris (Müller & Troschel). Dans la première expérience, nous avons exposé quotidiennement les buccins à de brefs stimuli associés au risque de prédation, incluant des contacts et des odeurs de L. polaris, ainsi que des substances d’alarme vraisemblablement émises par des individus agités de la même espèce. L’intensité de la réponse défensive des buccins a augmenté de façon significative au cours des trois premiers jours de conditionnement. Le quatrième jour, les buccins conditionnés ont répondu plus fortement à un contact avec L. polaris que les buccins maintenus dans des conditions de contrôle. Dans la seconde expérience, trois groupes de buccins ont été exposés 30 minutes par heure, durant six heures, soit (i) aux odeurs de L. polaris (groupe prédateur), (ii) aux odeurs de L. polaris s’alimentant de buccins et aux odeurs d’individus alarmés de la même espèce (groupe prédateur-buccin), ou (iii) à de l’eau non traitée (groupe témoin). Après le conditionnement, les buccins du groupe prédateur-buccin ont répondu plus violemment à L. polaris que les buccins du groupe témoin, et la réponse de ces derniers fut similaire à celle des individus du groupe prédateur. Nos résultats démontrent que l’expérience peut induire le développement de la réponse de fuite de B. undatum ; cela constitue la première démonstration expérimentale de l’apprentissage d’un comportement antiprédateur chez un mollusque. L’apprentissage pourrait par ailleurs expliquer la relation positive entre la taille des buccins de l’Archipel de Mingan et l’intensité de leur réponse défensive face à L. polaris. L’influence des composés chimiques dans le développement de ce comportement suggère que les buccins pourraient obtenir des informations concernant le risque de prédation dans leur environnement sans quitter leur refuge. Par ailleurs, le fait que cet apprentissage soit dépendant de composés chimiques libérés par des individus de la même espèce qui étaient agités, blessés ou morts semble permettre aux buccins d’ajuster leurs réponses comportementales au risque de prédation que représentent différentes espèces d’étoiles de mer. D’autres travaux sont nécessaires afin de déterminer le rôle joué par l’intégration de stimuli, incluant l’apprentissage, dans la médiation de processus comportementaux chez B. undatum et d’autres intertébrés aquatiques.

Key Words:

• Learning
• Chemical cues
• Predation risk
• Escape response
• Gastropod
• Buccinum undatum
• Asteroid
• Leptasterias polaris

Mots-clés::

• Apprentissage
• Écologie chimique
• Risque de prédation
• Réponse de fuite
• Gastéropode
• Buccinum undatum
• Étoile de mer
• Leptasterias polaris