https://orcid.org/0000-0001-7156-2420
ABSTRACT
Aquatic macroinvertebrates are widely used as indicators of water quality. However, in the Andean region of Ecuador, little is known about how the macroinvertebrate community assemblage responds to changes in the habitat where they occur. One of the main drawbacks is taxonomy, where classifying organisms on a full taxonomic scale becomes complicated. To resolve this point, in a in a NMDS (non-metric multidimensional scaling) ordination analysis, the abundance of macroinvertebrates obtained in 12 monitoring stations in the Cajas Massif, southern Ecuador, was used. The rankings were contrasted using the trophic guilds approach versus the family taxonomic approach (the maximum taxonomic classification available). The ordering analyzes showed a more differentiated spatial organization with the trophic guilds approach than with the family-level approach. When explaining the organization of the communities, the ABI (Andean Biotic Index) and the elevation, significantly explains the organization of the community from the trophic guilds approach; although, only the elevation explains the ordering from the family scale approach. The results suggest that, from the trophic guilds approach, a better approximation of the general ecological role of the macroinvertebrate community associated with environmental services such as water quality is represented. Guilds such as shredders, scrapers, and detritivores adjust to increasing ABI (i.e. water quality). Consequently, monitoring with a focus on the trophic guilds can be used in studies of water quality and its relationship with the community.
RESUMEN
Los macroinvertebrados acuáticos son ampliamente utilizados como indicadores de calidad de agua. Sin embargo, en la región Andina del Ecuador, poco se conoce sobre cómo el ensamble de la comunidad de macroinvertebrados responde a cambios del hábitat donde ocurren. Uno de los principales inconvenientes es la taxonomía, en donde clasificar a los organismos a una escala taxonómica completa se torna complicado. Para resolver este punto, en un análisis de ordenación NMDS (escalamiento multidimensional no métrico), se usó la abundancia de macroinvertebrados obtenidos en 12 estaciones de monitoreo en el Macizo del Cajas, sur de Ecuador. Las ordenaciones fueron contrastadas usando el enfoque de gremios tróficos frente al enfoque taxonómico de familia (la máxima clasificación taxonómica disponible). Los análisis de ordenación mostraron una organización espacial más diferenciada con el enfoque de los gremios tróficos que al respecto del enfoque a nivel de familia. Al explicar la ordenación de las comunidades, el ABI (Índice Biótico de los Andes) y la elevación, explican significativamente la ordenación de la comunidad desde el enfoque de gremios tróficos; aunque, tan solo la elevación explica la ordenación desde el enfoque a escala de familia. Los resultados apuntan a que, desde el enfoque de gremios tróficos, se representan una mejor aproximación del papel ecológico general de la comunidad de macroinvertebrados asociados a servicios ambientales como la calidad del agua. Gremios tales como, fragmentadores, raspadores y detritívoros se ajustan al incremento del ABI (i.e. calidad del agua). En consecuencia, los monitoreos con enfoque a escala de gremios tróficos pueden ser usados en estudios de calidad de agua y su relación con la comunidad.
PALABRAS CLAVES:
Introducción
Los altos Andes constituyen una región con altos niveles de diversidad y endemismo [Citation1]. Además, suponen territorios de gran importancia en la generación de servicios ambientales entre los que destacan la regulación hídrica [Citation2]. Dentro de este marco, las comunidades de macroinvertebrados han sido utilizadas como una herramienta para el diagnóstico de la calidad de los cuerpos de agua en regiones altoandinas [Citation3]. La generación de información sobre el rol que desempeñan las especies de macroinvertebrados acuáticos, permite establecer cómo los organismos se relacionan con servicios ambientales tales como la calidad del agua [Citation4]. Por ejemplo, para los Andes se han propuesto varios índices [Citation5], en dónde la presencia de familias sensibles a la alteración permite asignar categorías de calidad de agua [Citation6]. De esta forma, la comunidad de macroinvertebrados puede actuar también como indicadores de conservación al ponderar hábitats acuáticos con mejor calidad de agua. Sin embargo, información sobre aspectos tróficos, ecológicos y funcionales a escala de la comunidad sigue en desarrollo [Citation7] y en la región altoandina de Ecuador es limitada [Citation3,Citation8].
El enfoque en gremios tróficos (i.e. grupos de especies con hábitos ecológicos similares) ha sido usado como una herramienta eficaz para entender cambios en la estructura de las comunidades bióticas a través de la región Andina del Ecuador [e.g. 9]. En particular, en comunidades bióticas con taxonomía limitada y con dificultades al momento de clasificar los organismos a nivel de especie, los gremios tróficos han permitido entender cómo las comunidades responden a cambios en el medio [Citation10]. En Ecuador, la taxonomía de macroinvertebrados acuáticos se encuentra en desarrollo y claves taxonómicas de grupos específicos aún siguen bajo estudio [Citation11]. Sin embargo, es posible identificar el papel ecológico principal de dichos organismos dando como resultado la agrupación de especies con características ecológicas similares (i.e. gremios tróficos) [Citation12]. Dentro de los gremios tróficos conocidos destacan los fragmentadores, especies las cuales su dieta se basa en el consumo de materia orgánica particulada gruesa; detritívoros, organismos que se alimentan de materia orgánica muerta y los raspadores, especies que poseen un aparato bucal ligeramente modificado que les permite raspar únicamente la capa biológica viva que recubre los micrófitos y las piedras [Citation13]. Dentro de este marco, agrupar a las especies de macroinvertebrados acuáticos en función de gremios tróficos podría ayudar a entender cómo cambia el ensamble de especies de toda la comunidad a través de las condiciones del hábitat (e.g. calidad del hábitat, gradiente de elevación) [Citation14,Citation15].
En los Andes del Ecuador, la mayoría de los estudios sobre macroinvertebrados acuáticos están enfocados en determinar el estado ecológico de los cuerpos de agua (i.e. calidad del agua). Sin embargo, estudios basados desde el enfoque de los gremios tróficos de macroinvertebrados acuáticos y cómo responden a la calidad del agua o condiciones del hábitat son escasos. En este sentido, en el Macizo del Cajas, Andes sur de Ecuador, se obtuvieron registros de macroinvertebrados acuáticos y fueron clasificados en función de sus gremios tróficos principales, así como también, al máximo nivel taxonómico posible (i.e. familia) para entender cómo la estructura de la comunidad cambia en función de indicadores de calidad de agua y la elevación del terreno. Dentro de este marco, la correcta clasificación de los gremios tróficos se basa en realizar un análisis de los contenidos estomacales de los organismos, sin embargo, debido a las limitaciones en este tipo de estudios, el presente trabajo se sustenta en los resultados de trabajos previos realizados en otras regiones [Citation8,Citation16,Citation17] en los cuales si se han podido hacer las revisiones de contenidos estomacales en conjunto con aspectos morfológicos de las piezas bucales.
En este contexto, se espera que, desde el enfoque de gremios tróficos, la comunidad de macroinvertebrados acuáticos muestre una composición más ajustada a indicadores de calidad de agua; mientras que la comunidad a escala taxonómica muestre una ordenación con variaciones menos agregadas y que responde en función de variables del hábitat tales como la elevación del terreno.
Materiales y Métodos
Área de estudio
El presente estudio se desarrolló dentro del Macizo del Cajas, provincia del Azuay (UTM X: 697,741; UTM Y = 9,659,098). Tres microcuencas fueron seleccionadas: Rircay, ubicada en el cantón San Fernando; Santa Ana, en el cantón Girón y; Tarqui, en el cantón Cuenca (). En el área de estudio se pueden clasificar cuatro tipos de vegetación [Citation18–21]: i) páramo herbáceo, un hábitat abierto dominado por penachos de gramíneas perennes del género Calamagrostis sp. (Poaceae); ii) páramo de almohadilla, un hábitat abierto caracterizado por zonas húmedas con menor perfil de la vegetación y dominado por almohadillas del género Plantago sp. y Oreobolus sp. (Cyperaceae); iii) páramo arbustivo, un hábitat semiabierto con mayor perfil de vegetación y que se encuentra dominado por pequeños árboles y arbustos nativos tales como plantas del género Gynoxis sp., Chuquiraga sp., Diplostephium sp. (Asteraceae), Brachyotum sp. y Miconia sp. (Melastomataceae) y; iv) bosque de Polylepis, parches boscosos de diferentes tamaños los cuales se encuentran dominados por dos especies nativas (P. incana y P. reticulata). Los rangos de elevación del área de estudio van desde los 2200 m a 3700 m [Citation22]. La temperatura tiene un rango desde los 0°C a 18°C [Citation23].
Figure 1. Área de estudio y la ubicación de 12 estaciones de monitoreo dentro de tres microcuencas, Macizo del Cajas, provincia del Azuay, Ecuador. Los triángulos representan cuatro estaciones para la microcuenca Rircay, los cuadrados representan cuatro estaciones para la microcuenca Santa Ana, y los círculos representan cuatro estaciones para la microcuenca Tarqui
Métodos
Monitoreo de macroinvertebrados acuáticos
En cada microcuenca se dispusieron cuatro estaciones de monitoreo (). Los macroinvertebrados fueron capturados con una red tipo Kick-Net de 25 × 25 cm con un ojo de malla de 500 µm, aplicando la técnica estandarizada de patada durante cinco minutos [Citation24]. Todos los especímenes fueron separados de los sedimentos directamente en el campo, luego fueron depositados en alcohol potable al 90%. Las muestras fueron llevadas a los laboratorios de la Universidad del Azuay donde se procedió a la identificación y conteo de individuos. Todas las capturas fueron efectuadas bajo el permiso de colección y transporte N° 183–2018-DPAA/MA del Ministerio del Ambiente del Ecuador. Los macroinvertebrados fueron identificados mediante las claves taxonómicas de: Dominguez & Fernandez (2009) como también con la guía de campo Rincón et al. (2016).
Gremios tróficos
A cada uno de los especímenes colectados se le asignó a un gremio trófico en función de su especialización trófica [Citation4,Citation8,Citation15–17]. En total, se clasificaron siete diferente gremios tróficos: i) colector (cl), organismos que se alimentan de materia orgánica particulada fina; ii) predador (pr), los que se alimentan de otros animales; iii) triturador (tr), su dieta incluye plantas vasculares acuáticas o de algas filamentosas; iv) fragmentador (fr) se alimentan de materia orgánica particulada gruesa; v) detritívoro (dt), organismos que se alimentan de materia orgánica muerta; vi) raspador (rs), se alimentan de algas y microbios adheridos a las rocas u otros sustratos; vii) ramoneador (rm), organismos que recortan la capa biológica viva que recubre los macrófitos.
Índice biótico andino (ABI)
La calidad de agua fue evaluada mediante el índice ABI (Andean Biotic Index, por sus siglas en inglés). Es un índice equivalente a Biological Monitoring Working Party (BMWP), pero adaptado a la región andina [Citation25]. Este índice funciona asignando valores de 1 a 10 a cada una de las familias registradas. Los valores cercanos a 1 son asociados a organismos más tolerantes a la perturbación, mientras que valores cercanos a 10 representan organismos más sensibles a la perturbación [Citation26]. Al final, se suma las puntaciones asignadas a cada una de las familias encontradas en las muestras de macroinvertebrados y se citan en una lista elaborada al respecto, en donde la mayor o menor puntación asignada a una familia están en función de su mayor o menor sensibilidad a la contaminación orgánica y al déficit de oxígeno [Citation6]. Así, sumatorias con altos valores representan mayor presencia de familias sensibles a la contaminación que se traduce en una mejor calidad del agua. Sin embargo, no se usaron las categorías como variables, se retuvieron los valores de dichas sumatorias por cada estación para los siguientes análisis.
Análisis de datos
El total de individuos clasificados en cada gremio trófico como así también el total de individuos clasificados por familia fueron calculados y utilizados como valores de abundancia respectivamente. La aproximación de gremio trófico puede considerarse comparable con la posición taxonómica de género en la filogenia [Citation27]. Sin embargo, un 12 % de macroinvertebrados no llegaron a clasificarse a escala de género y por tanto fueron considerados como desconocidos (). En este sentido, se usó el nivel de familia como una aproximación más conservadora y que disminuye el sesgo de incluir especímenes desconocidos dentro de una escala de género incierta. Para evitar diferentes ponderaciones a través de los análisis, todos los especímenes que no fueron clasificados a nivel de familia no fueron incluidos en las siguientes ordenaciones. Por lo tanto, se realizaron dos análisis independientes de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS), uno basado en la abundancia de los gremios tróficos y otro en la abundancia a nivel de familia. Para ambas ordenaciones, se generó una matriz de disimilaridad (macroinvertebrados por estaciones) en base a la distancia de Bray-Curtis y se generó una solución de dos dimensiones ordenando las 12 estaciones como así también los respectivos macroinvertebrados asociados (i.e. gremios tróficos y familias). En adición, para explicar ambas ordenaciones se utilizaron los valores totales, por cada estación, de ABI y de elevación como vectores. Para el efecto, se realizó un ajuste lineal posterior a la ordenación y su significancia fue evaluada con base en permutaciones aleatorias (1000 interacciones). Todos los análisis fueron realizados en R versión 3.6.1 (R Core Team 2019) bajo un umbral de significancia = 0.05. Para los análisis de NMDS se utilizó el paquete “vegan” [Citation28].
Table 1. Clasificación de los gremios tróficos, listado de familias, géneros y sus respectivas abundancias de macroinvertebrados acuáticos registrados a través de 12 estaciones de monitoreo, en tres microcuencas del Macizo del Cajas, provincia del Azuay, Ecuador. Todos los macroinvertebrados que fueron considerados como desconocidos no fueron incluidos en los análisis (véase métodos)
Resultados
En total se registraron 1685 individuos distribuidos en 35 familias y 31 géneros (). La familia más abundante fue Chironomidae (16% de los registros), seguido por Hyalellidae (15% de los registros) y Elmidae (12% de los registros). Los géneros más abundantes fueron Hyalella sp. (15% de los registros), Leptohyphes sp. (11% de los registros) y Parametriocnemus sp. (10% de los registros). En adición, los grupos tróficos con mayor abundancia fueron los colectores (58% de los registros), seguido por los depredadores (18% de los registros) y, trituradores (18% de los registros) ().
Calidad de agua
Los valores del ABI para toda el área de estudio van desde 43 hasta 101 (). Las categorías asociadas van desde dudosa hasta aceptables (). La categoría aceptable está representada por el 42% de las estaciones, la categoría buena está representada por el 33% de las estaciones y por último la categoría dudosa representa el 25% de las estaciones.
Table 2. Tabla de coordenadas y puntuación del Índice Biótico de los Andes (ABI) para las 12 estaciones de monitoreo dentro de tres microcuencas, Macizo del Cajas, provincia del Azuay, Ecuador
Ordenación de la comunidad
Gremios tróficos
El NDMS permitió reconocer agrupaciones de gremios tróficos (solución 2D, estrés = 0.12) y ajustar vectores en el espacio bidimensional donde se ordenan los gremios tróficos. El ABI, el cual refleja la calidad del agua, influye significativamente en la composición de la comunidad (R2 = 0.72; P = 0.003), así también la elevación (R2 = 0.64; P = 0.009) ()). De tal forma, los fragmentadores, detritívoros y raspadores se encuentran desde el centro hacia la derecha de la ordenación y se ajustan a través de la gradiente de incremento del ABI con estaciones ubicadas a mayor elevación en particular de las microcuencas Rircay y Tarqui. Mientras, los colectores, trituradores y predadores se encuentran desde centro hacia la parte inferior izquierda de la ordenación y se ajustan a través de la disminución del ABI que resulta en una menor calidad de agua con estaciones ubicadas a una menor elevación en particular de la microcuenca Santa Ana. Por otra parte, el gremio trófico ramoneador que se encuentra en la parte inferior derecha de la ordenación se ajusta a través del gradiente de incremento del ABI en estaciones de la microcuenca Tarqui.
Figure 2. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos, desde la composición de gremios tróficos (a) y desde la composición de familias (b), registrados a través de 12 estaciones de monitoreo en tres microcuencas del Macizo del Cajas, provincia del Azuay, Ecuador. Para cada ordenación se ajustaron linealmente vectores y se visualizan aquellos que son significativos (P < 0.05). En (a), la flecha representa la calidad del agua a través del Índice Biótico de los Andes (ABI); mientras que el vector de la elevación está representado por curvas de nivel. En (b) la elevación está representada también como curvas de nivel. Los polígonos representan las tres microcuencas en estudio enlazadas a través de cada estación de monitoreo (n = 4). Los triángulos representan cuatro estaciones para la microcuenca Rircay; los cuadrados representan cuatro estaciones para la microcuenca Santa Ana y; los círculos representan cuatro estaciones para la microcuenca Tarqui. Los códigos para los gremios tróficos (a) son: RAM, ramoneador; COL, colector; TRI, triturador; DEP, predador, FRA, fragmentador; DET, detritívoro; y RAS, raspador. Los códigos para las familias (b) son: LIM,Limonidae; GLO, Glossiphoniidae; CAL Calamoceratidae; LYM, Lymnaeidae; ANO, Anomalopsychidae; HAY, Hyalellidae; GRI, Gripopterigidae; LEH, Leptohyphidae; TAB, Tabanidae; AES, Aeshnidae; LEP, Leptoceridae; PSE, Psephenidae; PER, Perlidae; CHI, Chironomidae; DUG, Dugesiidae; HYP, Hydrophilidae; GYR, Gyrinidae; GLS, Glossosomatidae; STA, Staphylinidae; BAE, Baetidae; MUS, Muscidae; SCI, Scirtidae; CER, Ceratopogonidae; ELM, Elmidae; DYT, Dytiscidae; EMP, Empididae y LEL, Leptophlebiidae
Familias
El NDMS permitió reconocer una leve tendencia de agrupaciones a escala de familia (solución 2D, estrés = 0.11) y ajustar vectores en el espacio bidimensional donde se ordenan las familias. Sin embargo, solo la elevación influye significativamente en la comunidad a escala de familia (R2 = 0.60; P = 0.01); la ordenación no está influida por la calidad del agua representada por el ABI (R2 = 0.14; P = 0.48) ()). Así, familias como Limoniidae, Glossiphoniidae, Calamoceratidae, Lymnaeidae, Anomalopsychidae, Hyalellidae, Gripopterygidae, Leptohyphidae, Tabanidae y Aeshnidae se encuentran del centro hacia la parte derecha de la ordenación y se ajustan a través del gradiente de incremento de la elevación en especial en estaciones de las microcuencas Rircay y Tarqui. Mientras que, las familias Leptoceridae, Psephenidae, Perlidae, Chironomidae, Dugesiidae, Hydrophilidae, Gyrinidae, Glossosomatidae, Staphylinidae, Baetidae, Muscidae, Scirtidae, Ceratopogonidae, Elmidae, Dytiscidae y Leptophlebiidae se encuentran desde el centro hacia la izquierda de la ordenación y, en consecuencia, se ajustan a menores elevaciones en especial en estaciones de la microcuenca Santa Ana.
Discusión
Los resultados apuntan a que desde el enfoque a escala de gremios tróficos la composición de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos se muestra mejor diferenciada que con respecto al enfoque a nivel de familia. Más importante, al explicar los cambios de la comunidad, el enfoque de gremios tróficos responde significativamente al incremento de la calidad del agua vía ABI, como también a la elevación. Mientras, a nivel de familia, la comunidad se muestra ligeramente diferenciada y sólo se explica a través de la elevación del terreno. En consecuencia, los gremios tróficos tales como detritívoros, fragmentadores y raspadores, dentro de la comunidad de macroinvertebrados, responden positivamente a servicios ambientales como la calidad del agua (i.e. ABI) en territorios de mayor elevación. De esta manera, organismos que estén representados por estos gremios tróficos permitirían abordar información mejor orientada a la ecología de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos, ya que la aproximación metodológica de este estudio permitiría ser más sensible a cambios en el hábitat o a la contaminación, principalmente en gradientes de elevación. El enfoque de gremios tróficos puede ser una herramienta útil para entender cambios en la estructura de la comunidad y su relación con servicios ambientales.
La presencia de gremios tróficos tales como fragmentadores y detritívoros se relacionan fuertemente en localidades con mejor calidad de agua, esta relación podría deberse a que el hábitat donde se encuentran dichos gremios posee una mayor cobertura vegetal [Citation29,Citation30]. Esto podría estar asociado con el concepto de río continuo [Citation31], en el que se establece que el sistema acuático sufre ciertos cambios graduales, los cuales ocurren desde su cabecera hasta la desembocadura, es decir, que aguas arriba en zonas de cabecera los fragmentadores son más abundantes debido a que las quebradas están rodeadas por una vegetación ribereña con mayor cobertura, lo que provoca que la materi vegetal caiga al agua y sea aprovechada como recurso alimenticio por los fragmentadores. Sin embargo, gremios tróficos como depredadores y trituradores se asocian fuertemente a estaciones con menores valores de calidad de agua, y con evidente intervención humana (e.g. quemas, ganadería) [Citation9,Citation32]. Esto último se podría traducir en cambios en la estructura de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos, en donde grupos más tolerantes a las perturbaciones en los cuerpos de agua y vegetación de ribera se vuelven más dominantes [Citation33].
En adición, los cambios en la composición de la comunidad a escala taxonómica (i.e. familia) que fueron explicados por la elevación son un fenómeno ampliamente conocido para la fauna altoandina [Citation9,Citation34–37]. Sin embargo, son pobremente detallados dentro del contexto de los invertebrados, en especial desde los macroinvertebrados acuáticos [Citation38]. Dentro del área de estudio, elevaciones mayores representan una menor cobertura vegetal leñosa dominada por pajonal de páramo herbáceo [Citation9]. El cambio natural hacia un páramo más herbáceo en zonas de mayor elevación, probablemente representan cambios en el ensamble taxonómico (familias) de la comunidad de macroinvertebrados, así como también, el ensamble funcional (gremios tróficos) [Citation39]. Estos hallazgos apuntan a que, desde el enfoque de gremios tróficos, los cambios en la composición de la comunidad son capaces de detectar variaciones en la calidad del agua inclusive en zonas de mayor elevación, independientes de los cambios naturales que pueden suceder en los hábitats de dichas zonas. Así, los gremios tróficos que tuvieron mayor abundancia en nuestro estudio concuerdan con los reportados en otros trabajos en ecosistemas altoandinos [Citation17,Citation26], donde en ambos estudios, el gremio trófico con más presencia fue el de los colectores. El hábitat de este gremio se encuentra asociado a sustratos duros, vegetación acuática y algas [Citation40–42], caracterizado por estaciones de monitoreo ubicadas en páramo herbáceo a mayor elevación.
El enfoque de gremios tróficos constituye un acercamiento a la ecología de la comunidad de macroinvertebrados, en donde, mayores estudios son necesarios para entender los efectos de los cambios en los hábitats acuáticos sobre aspectos funcionales de la comunidad y su relación con la calidad de los hábitats y sus servicios ambientales [Citation43]. Este estudio representa una primera aproximación a entender la relación de los papeles ecológicos, vía gremios tróficos, de los macroinvertebrados acuáticos de los Andes al sur del Ecuador, con servicios ambientales de relevancia como la calidad de agua y su distribución a través de gradientes de elevación. Dentro de este marco, los gremios tróficos pueden ser una herramienta útil para identificar escenarios prioritarios para la conservación, en particular, cuando la taxonomía a escala de género-especie aún no está completamente entendida. Sin embargo, ensayos adicionales que revelen relaciones más estrechas entre el papel ecológico y la afinidad del hábitat, podrían mejorar aún más el entendimiento de los efectos de cambio de uso de suelo y de las condiciones físico-químicas del agua [Citation43] con aplicaciones a escala de paisaje más integral (e.g. [Citation32],).
Agradecimientos
Nuestro agradecimiento a Jacinto Guillén, Andrés López y Francisco Salgado de la Universidad del Azuay por el apoyo continúo a nuestros esfuerzos de investigación y monitoreo. A Sebastián Padrón por facilitar el trabajo de laboratorio en el Museo de Zoología. Así mismo, a INVMETALS en la persona de Mark Thorpe, Vicente Jaramillo y Jorge Barreno por brindar financiamiento y apoyo logístico para el desarrollo de nuestras investigaciones.
Financiamiento
El presente estudio fue financiado por INVMETALS y por la Universidad del Azuay a través del proyecto “Monitoreo Biológico Loma Larga” (2017-139).
Disclosure statement
No potential conflict of interest was reported by the author(s).
Additional information
Funding
References
- Jiménez-Rivillas C, García J, Quijano-Abril M, et al. A new biogeographical regionalisation of the Páramo biogeographic province. Aust Syst Bot. 2018;31(4):296–310.
- Ochoa-Sánchez A, Crespo P, Célleri R. Quantification of rainfall interception in the high Andean tussock grasslands. Ecohydrology. 2018;11:1–11.
- Vimos-Lojano D, Hampel H, Vázquez R, et al. Community structure and functional feeding groups of macroinvertebrates in pristine Andean streams under different vegetation cover. Ecohydrol Hydrobiol. 2020;20:357–368.
- Tomanova S, Goitia E, Helešic J. Trophic levels and functional feeding groups of macroinvertebrates in neotropical streams. Hidrobiología. 2006;556(1):251–264.
- Córdova G, González H. Índice multimétrico para evaluar el estado ecológico de los ríos andinos del sur del Ecuador [tesis de maestría]. Cuenca (CUE): Universidad del Azuay; 2017.
- Pino W, Mena D, Mosquera M. et al. Diversidad de macroinvertebrados y evaluación de la calidad del agua de la quebrada la Bendición, Municipio de Quibdó (Chocó, Colombia). Acta Biol Colomb. 2003;8(2):23–30.
- Greathouse E, Pringle C. Does the river continuum concept apply on a tropical island? Longitudinal variation in a Puerto Rican stream. Can J Fisheries Aquat Sci. 2006;63(1):134–152.
- Rivera J, Pinilla G, Camacho D. Grupos tróficos de macroinvertebrados acuáticos en un humedal urbano andino de Colombia. Acta Biol Colomb. 2013;18(2):279–292.
- Astudillo P, Barros S, Siddons D, et al. Influence of habitat modification by livestock on páramo bird abundance in southern Andes of Ecuador. Stud Neotropical Fauna Environ. 2018;53(1):29–37.
- González C, Martínez E, López G. Clasificación jerárquica de gremios tróficos para aves y mamíferos de Norteamérica. Rev Mex Biodivers. 2014;85(3):931–941.
- Ramírez A, Gutiérrez P. Estudios sobre macroinvertebrados acuáticos en América Latina: avances recientes y direcciones futuras. Revista De Biología Tropical. 2014;62:9–20.
- Giorgi A, Tiraboschi B. Evaluación experimental del efecto de dos grupos de macroinvertebrados (anfípodos y gasterópodos) sobre algas epífitas. Ecología Austral. 1999;9(1y2): 035–034.
- Rueda J, Villar HR. Caracterización de la estructura trófica de los macroinvertebrados del río Júcar y sus tributarios en la provincia de Albacete mediante la aplicación del índice del modo de nutrición (IMN). Sabuco. 2008;6:53–70.
- Cummins K, Klug M. Feeding ecology of stream invertebrates. Annu Rev Ecol Syst. 1979;10(1):147–172.
- Contreras A. An introduction to the aquatic insects of North America. Rev Mex Biodivers. 2010;81(2):593–595.
- Chará-Serna A, Chará J, Zúñiga M, et al. Clasificación trófica de insectos acuáticos en ocho quebradas protegidas de la ecorregión cafetera colombiana. Universitas Sci. 2010;15(1):27–36.
- Chará-Serna A, Chara J, Zúñiga M, et al. Diets of leaf litter-associated invertebrates in three tropical streams. Ann de Limnol-Int J Lim. 2012;48(2):139–144.
- Neill D. Vegetación. En: Jorgensen P, León-Yánez S, editors. Catalogue of vascular plants of ecuador. Missouri: Missouri Botanical Garden. 1999; p. 13–25.
- Baquero F, Sierra R, Ordoñez L, et al. La Vegetación de los Andes del Ecuador: memoria explicativa de los mapas de vegetación potencial y remanente de los Andes del Ecuador a escala 1:250.000 y del modelamiento predictivo con especies indicadoras. Quito: EcoCiencia/CESLA/Corporación EcoPar/MAG SIGAGRO/CDC - Jatun SachaIDivisión Geográfica – lGM (Ecuador); 2004.
- Minga D, Verdugo A. Riqueza florística y endemismo del Parque Nacional Cajas. Cuenca, Ecuador: Herbario Azuay (HA), Universidad del Azuay; 2007. (Informe técnico). (documento no publicado).
- Minga D, Ansaloni R, Verdugo A, et al. Flora del páramo del Cajas. Ecuador. Universidad del Azuay. Cuenca: Editorial Don Bosco-Centro Gráfico Salesiano; 2016.
- Cox J, Robson M, Masun K, et al. Technical report on the loma larga project, Azuay Province, Ecuador. Toronto, Canadá: RPA. 2016. (Informe técnico). ( documento no publicado).
- PROMAS. Elaboración de la línea base en hidrología de los páramos de Quimsacocha y su área de influencia. Cuenca, Ecuador: Universidad de Cuenca; 2007. (Informe técnico). p. 68.
- Barbour M, Gerritsen J, Snyder B, et al. Rapid Bioassessment protocols for use in streams and wadeable rivers: periphyton, benthic macroinvertebrates and fish, second edition. Washington, D.C.: U.S. Environmental Protection Agency, Office of Water; 1999. (Technical report).
- Rosero D, Fossati O. Comparación entre dos índices bióticos para conocer la calidad del agua en ríos del páramo de Papallacta. Índices Bióticos. AguAndes: GEUA, IRD; 2016. p. 21.
- Acosta R, Ríos B, Rieradevall M, et al. Propuesta de un protocolo de evaluación de calidad ecológica de ríos andinos (CERA) y su aplicación a dos cuencas en Ecuador y Perú. Limnética. 2009;1(28):35–64.
- Simberloff D, Dayan T. The guild concept and the structure of ecological communities. Annu Rev Ecol Syst. 1991;22:115–143.
- Oksanen J. Vegan: community ecology package (R package version 2.5-5). 2019 [citado el 3 de diciembre de 2020]. Disponible en: https://CRAN.R-project.org/package=vegan.
- Rivera R. Estructura y composición de la comunidad de macroinvertebrados bentónicos en ríos de páramo y zonas boscosas, en los Andes Venezolanos [tesis de maestria]. Mérida: Universidad de los Andes; 2004.
- Carrasco C, Rayme C, Alarcón R, et al. Macroinvertebrados acuáticos en arroyos asociados con bofedales altoandinos, Ayacucho Perú. Revista De Biología Tropical. 2020;68(2):116–161.
- Vannote R, Minshall G, Cummins K, et al. The river continuum concept. Can J Fish Aquat Sci. 1980;37:130–137.
- Barros S, Astudillo P, Landázuri B, et al. Habitat heterogeneity rather than the limits of protected areas influence bird communities in an Andean biosphere reserve. Ecología Austral. 2020;30(3):454–464.
- Alonso A. Valoración del efecto de la degradación ambiental sobre los macroinvertebrados bentónicos en la cabecera del río Henares. Revista Ecosistemas. 2006;15(2):101–105.
- Zúñiga M. Composición de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos en pequeñas quebradas de la región andina colombiana, con énfasis en la entomofauna. Dugesiana. 2013;20(2):263–277.
- Posada JA, Abril G, Parra L. Diversity of aquatic macroinvertebrates of Páramo de Frontino (Antioquia, Colombia). Caldasia. 2008;30(2):441–455.
- Villamarín C Estructura y composición de las comunidades de macroinvertebrados acuáticos en ríos altoandinos del Ecuador y Perú. Diseño de un sistema de medida de la calidad del agua con índices multimétricos [disertación]. Barcelona: Universidad de Barcelona; 2012.
- Astudillo P Effects of landscape fragmentation on bird communities in a tropical hotspot [disertación]. Marburgo: Universidad de Marburgo; 2014.
- Hincapíe M, Rey G Macroinvertebrados habitando macrofitas en la Laguna La Virginia, Páramo de Sumapaz Colombia [tesis de maestría]. Bogotá: Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano; 2017.
- Longo-Sánchez M, Gómez-Aguirre A, Blanco F. et al. Cambios multianuales y espaciales de la composición y estructura del ensamblaje de insectos acuáticos en las quebradas perennes de la isla Gorgona, Colombia. Actualidades Biológicas. 2009;31(91):141–160.
- Muskó I. Life history of corophium curvispinum GO Sars (Crustacea, Amphipoda) living on macrophytes in Lake Balaton. Hidrobiology. 1992;197:202.
- Parsons J, Mathews R. Analysis of the associations between macroinvertebrates and macrophytes in a freshwater pond. Northwest Sci. 1995;69(4):265–275.
- Poretti T, Casset M, Momo F. Composición química y dinámica poblacional de Hyalella curvispina en el arroyo Las Flores (Cuenca del Río Luján). Biol Acuática. 2003;20:45–48.
- Cheshire K, Boyero L, Pearson R. Food webs in tropical Australian streams: shredders are not scarce. Freshwater Biol. 2005;50(5):748–769.