https://orcid.org/0000-0002-8502-3150
ABSTRACT
The Haggard’s Big-eared Mouse (Phyllotis haggardi) is an endemic species from Ecuador. This species lives in the high Andean region where it is recorded with relative ease; however, very little is known about its ecology. This study presents for first time, observations made on its feeding behavior, on three species of herbaceous plants, specifically on flower resources in the herbaceous paramo ecosystem in southern Ecuador. The observed behavior showed that P. haggardi could behave as a pollinator of Xenophyllum humile in paramo environments.
RESUMEN
El Ratón arejón de Haggard (Phyllotis haggardi) es una especie endémica del Ecuador. La especie habita en la región altoandina donde suele ser registrada con relativa facilidad, sin embargo, es muy poco lo que se conoce sobre su ecología. En este estudio se presentan por primera vez observaciones realizadas sobre su comportamiento alimenticio en tres especies de plantas herbáceas, en concreto sobre el uso de recursos florales en el ecosistema de páramo herbáceo al sur del Ecuador. Este comportamiento muestra que P. haggardi podría comportarse como polinizador de Xenophyllum humile en ambientes de páramo.
Los ratones del género Phyllotis (Waterhouse, 1837) incluyen 15 especies que habitan en los Andes y hábitats xéricos de América del Sur [Citation1,Citation2]. En Ecuador se han reportado dos especies: P. andium Thomas, 1912 (Ratón orejón andino) y P. haggardi Thomas, 1908 (Ratón orejón de Haggard). En particular, P. haggardi suele preferir las tierras altas alrededor de los 4000 metros de elevación [Citation1]. El conocimiento de la ecología e historia natural de P. haggardi es prácticamente nulo [Citation1]. Por lo tanto, en este reporte damos a conocer los primeros datos sobre su historia natural, en base a observaciones realizadas en un ecosistema de páramo al sur del Ecuador.
Las observaciones fueron realizadas en la localidad de Río Falso (3.032°S-79.221°W; 3793 m), ~ 2 km del Área Nacional de Recreación Quimsacocha, provincia del Azuay. El área de estudio está dominada por un páramo herbáceo [Citation3], en donde se presentan asociaciones con matorrales y arbustos leñosos. En función de su elevación, la localidad de registro ocupa el piso zoogeográfico Altoandino [Citation4].
El 9 de junio de 2018, se capturó un ratón adulto hembra () con las siguientes características: dorso de color gris tornándose más oscuro en línea media, vientre gris claro casi blanco que contrasta con el dorso, orejas grandes en relación al tamaño del espécimen, cola bicolor y más corta que la cabeza y cuerpo juntos, cubierta de pelos finos y carece de pincel en la punta (–c)). Estos caracteres corresponden con la descripción de Phyllotis haggardi [Citation1,Citation2]. Es distinguible de su congénere Phyllotis andium debido a que en esta especie el largo de la cola es mayor que la cabeza y cuerpo juntos y presenta tonos amarillentos en su dorso y vientre [Citation5,Citation6].
Figura 1. El Ratón orejón de Haggard (Phyllotis haggardi) forrajeando en recursos florales, provincia del Azuay, Andes sur del Ecuador. Los literales en las figuras representan las actividades de alimentación en tres especies de plantas herbáceas: (a) Taraxacum officinale, (b) Eryngium humile, y (c) Xenophyllum humile.
Al momento de la liberación, el individuo caminó lentamente en zigzag hasta alejarse unos 4 m de los investigadores y empezó a forrajear entre la vegetación. Al momento del forrajeo, se acercó a una flor de Taraxacum officinale (Asteraceae) la cual arrancó y empezó a roer separando los pétalos para acceder a la parte central de la corola (, Suplementario 1). Este comportamiento duró alrededor de 60 segundos. Una vez que terminó con esta flor siguió forrajeando y accedió a una planta de Eryngium humile (Apiaceae) con la que tuvo un comportamiento similar: mordiendo y arrancando los pétalos de la flor dejando la parte central expuesta ()). Finalmente, el individuo se desplazó hasta un conjunto de flores de Xenophyllum humile (Asteraceae), en esta ocasión accedió directamente a la parte central de la corola (sin separar los pétalos) y procedió a lamer la inflorescencia ()). Estas observaciones se relacionaron a una actividad de alimentación y consumo de néctar disponible.
Este trabajo pone en evidencia la interacción de Phyllotis haggardi con plantas de hábito herbáceo. En general, para el neotrópico existen pocos estudios sobre la dieta de pequeños roedores [Citation7–9]. Sin embargo, una investigación realizada por Solari [Citation10] determina que la dieta de Phyllotis osilae se relaciona a un mayor consumo de material vegetal, aportando alrededor del 64 % de su dieta. Otro estudio, en hábitats andinos, revela que la dieta de Phyllotis xanthopygus está compuesta en un 82 % por material vegetal [Citation11]. Pizzimenti y De Salle [Citation12] muestran que las especies del género Phyllotis al sur del Perú se alimentan principalmente de plantas herbáceas, aunque pueden incluir artrópodos en menor cantidad. En consecuencia, el patrón de una dieta basada en plantas herbáceas del género Phyllotis estaría sustentando la conducta observada en P. haggardi al sur del Ecuador.
Más importante, el forrajeo registrado en X. humile, que no fracciona a la inflorescencia, sugiere que P. haggardi podría estar actuando como polinizador. Existe evidencia de pequeños roedores que actúan como polinizadores en plantas de hábitos arbóreos, arbustivos o herbáceos [Citation13–16]. Por lo tanto, no se debería descartar el potencial polinizador de P. haggardi, evidenciando la necesidad de realizar futuros estudios a detalle que confirmen su capacidad de polinización. Así, este estudio proporciona información pionera sobre la ecología de la alimentación de P. haggardi y muestra la importancia de esta especie para la funcionalidad de ecosistemas de páramo herbáceo al sur del Ecuador.
Agradecimientos
Agradecemos la asistencia en el trabajo de campo por Antonio Padrón. Las especies vegetales fueron identificadas en colaboración con Paúl Porras. Agradecemos el apoyo a nuestras investigaciones por parte de Vicente Jaramillo y Jorge Barreno de INVMETALS, Ecuador. A Jacinto Guillén, Francisco Salgado, Andrés López y Antonio Crespo de la Universidad del Azuay. Este estudio fue financiado por INVMETALS y por la Universidad del Azuay (partida número: 2019-0090/2018-0088). El estudio fue desarrollado con el permiso de investigación del Ministerio del Ambiente del Ecuador (168-2018-DPAA-MA).
Contribución de los autores
C.N. Redactó el documento general, revisó la información, identificó el roedor.
B.T. Generó las observaciones, tomó las fotografías y revisó el manuscrito.
P.X.A. colaboró en la redacción del manuscrito y revisó el contenido final.
Disclosure statement
No potential conflict of interest was reported by the author(s).
Additional information
Funding
References
- Steppan SJ, Ramírez O. Genus Phyllotis Waterhouse, 1837. In: Patton JL, Pardiñas UFJ, D’Elía G, editors. Mammals of South America. Volume 2. Rodents. Chicago (IL): The University of Chicago Press; 2015. p. 535–555.
- Pardiñas U, Ruelas D, Brito J, et al. Cricetidae (true hamsters, voles, lemmings and new world rats and mice) - Species accounts of Cricetidae. In: Wilson DE, Lacher TE Jr, Mittermeier RA, editores. Handbook of the Mammals of the World-Volume 7: Rodents II. Barcelona: Lynx Editions; 2017. p. 204.
- Salgado S, Cuesta F, Báez S, et al. Páramo Herbáceo. In: Ministerio del Ambiente del Ecuador, editores, Sistema de Clasificación de los Ecosistemas del Ecuador Continental. Quito: Subsecretaría de Patrimonio Natural; 2013. p. 139–141.
- Albuja L, Almendáriz A, Barriga R, et al. Fauna de vertebrados del Ecuador. Quito: Instituto de Ciencias Biológicas, Escuela Politécnica Nacional; 2012.
- Steppan SJ, Ramírez O, Banbury J, et al. A molecular reappraisal of the systematics of the leaf-eared mice Phyllotis and their relatives. In: Kelt DA, Lessa EP, Salazar-Bravo J, et al., editors. The Quintessential Naturalist: honoring the Life and Legacy of Oliver P. Pearson. Berkeley: University of California Publications in Zoology; 2006. p. 799–826.
- Rengifo EM, Pacheco V. Taxonomic revision of the Andean leaf-eared mouse, Phyllotis andium Thomas 1912 (Rodentia: cricetidae), with the description of a new species. Zootaxa. 2015;4018(3):349–380.
- Meserve PL, Lang BK, Patterson BD. Trophic relationships of small mammals in a Chilean temperate rainforest. J Mammal. 1988;69(4):721–730.
- Pearson OP. Characteristics of a mammalian fauna from forests in Patagonia, southern Argentina. J Mammal. 1983;64:476–492.
- Suárez OV, Bonaventura SM. Habitat use and diet in sympatric species of rodents of the low Paraná delta, Argentina. Mammalia. 2001;65(2):167–176.
- Solari S. Trophic relationships within a Highland rodent assemblage from Manu National Park, Cusco, Peru. In: Kelt DA, Lessa EP, Salazar-Bravo J, et al., editors. The Quintessential Naturalist: honoring the Life and Legacy of Oliver P. Pearson. Berkeley: University of California Publications in Zoology; 2007. p. 225–240.
- Lopez-Cortes F, Cortes A, Miranda E, et al. Dietas de Abrothrix andinus, Phyllotis xanthopygus (Rodentia) y Lepus europaeus (Lagomorpha) en un ambiente altoandino de Chile. Rev Chil Hist Nat. 2007;80(1):3–12.
- Pizzimenti JJ, De Salle ROB. Dietary and morphometric variation in some Peruvian rodent communities: the effect of feeding strategy on evolution. Biol J Linn Soc. 1980;13(4):263–285.
- Cocucci AA, Sérsic AN. Evidence of rodent pollination in Cajophora coronata (Loasaceae). Plant Syst Evol. 1998;211(1–2):113–128.
- Cárdenas S, Nivelo-Villavicencio C, Cárdenas JD, et al. First record of flower visitation by a rodent in Neotropical Proteaceae, Oreocallis grandiflora. J Trop Ecol. 2017;33(2):174–177.
- Dellinger AS, Scheer LM, Artuso S, et al. Bimodal Pollination Systems in Andean Melastomataceae Involving Birds, Bats, and Rodents. Am Nat. 2019;194(1):104–116.
- Lumer C. Rodent pollination of Blakea (Melastomataceae) in a Costa Rican cloud forest. Brittonia. 1980;32(4):512–517.