Fusarium mycotoxins: a trans-disciplinary overview

Abstract

Due to health risks and economic losses associated with mycotoxins produced by Fusarium species, there is a compelling need for an improved understanding of these fungi from across diverse perspectives and disciplinary approaches. In this article, we provide a transdisciplinary overview of: (i) Fusarium phylogenetics; (ii) linkages between mycotoxin biosynthetic gene clusters and chemical structures; (iii) biotransformation of mycotoxins to reduce toxicity; (iv) Fusarium population biology; (v) genomics of secondary metabolite production; and (vi) mycotoxigenic fusaria in a phytobiomes context. Phylogenetic studies have made tremendous progress in delineating the species that comprise the genus Fusarium, many of which are morphologically cryptic. Accurate species identification and a thorough understanding of the distribution of mycotoxin biosynthetic genes among those species will facilitate control of mycotoxin contamination. The biochemical pathways leading to the formation of several Fusarium mycotoxins have been elegantly linked with the genes responsible for each chemical transformation during synthesis, and for most structural differences among chemotypes. Screens for the biotransformation of mycotoxins have led to the description of chemical modifications that impact bioactivity and have implications for monitoring and testing of the food supply. Population biology studies have revealed the potential for introductions of foreign genotypes to alter regional populations of mycotoxigenic fusaria. Genomic analyses have begun to reveal the complex evolutionary history of the genes responsible for mycotoxin production, both across and within lineages. Improved understanding of how climate variability impacts plant–Fusarium interactions and mycotoxin accumulation is necessary for effective plant resistance. Additionally, improved understanding of interactions between Fusarium and other members of crop microbiomes is expected to produce novel strategies for limiting disease and mycotoxin accumulation.

Résumé

À cause des risques pour la santé et des pertes économiques associés aux mycotoxines produites par des espèces du genre Fusarium, le besoin de mieux comprendre ces champignons est devenu impérieux, et ce, sous divers angles et en fonction de diverses approches multidisciplinaires. Dans cet article, nous offrons un aperçu transdisciplinaire: (i) de la phylogénétique de Fusarium; (ii) des relations entre les groupes de gènes biosynthétiques des mycotoxines et les structures chimiques; (iii) de la biotransformation des mycotoxines afin d’en réduire la toxicité; (iv) de la biologie des populations de Fusarium; (v) de la génomique de la production des métabolites secondaires; et (vi) des espèces mycotoxigéniques du genre Fusarium dans le contexte du phytobiome. Les études phylogénétiques ont fait d’immenses progrès en déterminant les espèces qui constituent le genre Fusarium, dont plusieurs sont morphologiquement cryptiques. L’identification précise des espèces et une compréhension approfondie de la distribution des gènes biosynthétiques des mycotoxines chez ces dernières faciliteront la lutte contre la contamination par les mycotoxines. Les voies biochimiques menant à la formation de plusieurs mycotoxines de Fusarium ont été reliées de manière sophistiquée aux gènes responsables de chaque transformation chimique durant la synthèse et de la plupart des différences structurales chez les chimiotypes. Le criblage concernant la biotransformation des mycotoxines a permis de décrire les modifications chimiques qui influencent la bioactivité et qui ont des incidences sur le suivi et l’analyse de l’approvisionnement alimentaire. Les études sur la biologie des populations ont mis en évidence les possibilités qu’ont les génotypes étrangers introduits d’altérer les populations régionales d’espèces mycotoxigéniques du genre Fusarium. Les analyses génomiques ont commencé à révéler l’histoire évolutionnaire complexe des gènes responsables de la production des mycotoxines, et ce, non seulement entre les lignées, mais au sein de celles-ci également. Il importe de comprendre en profondeur l’influence de la variabilité climatique sur les interactions plante–Fusarium et l’accumulation des mycotoxines afin que les plantes puissent afficher une résistance efficace. En outre, une compréhension approfondie des interactions entre Fusarium et les autres plantes cultivées du microbiome devrait contribuer à élaborer de nouvelles stratégies visant à faire obstacle à la maladie et à prévenir l’accumulation de mycotoxines.

Keywords:

• biotransformation
• fumonisin
• Fusarium
• mycotoxin
• phytobiome
• secondary metabolite, trichothecene

Mots clés:

• Biotransformation
• fumonisine
• Fusarium
• phytobiome
• métabolite secondaire
• mycotoxine
• trichothécène

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Additional information

Funding

Preparation of this review was supported by the U.S. Department of Agriculture – Agricultural Research Service National Program for Food Safety.