https://orcid.org/0000-0001-5033-5480
ABSTRACT
Vocalizations are one of the most important communication modalities in amphibian biology, and advertisement call is the type of vocalization mostly emitted by anurans (frogs and toads). In the present study, we carried out a scientometric analysis of the advertisement call in species of anurans in Colombia to determine the state of knowledge of this science in the country. We recorded the number of call descriptions and its trend throughout more than 60 years; in addition, we identified how many species there are with the call described per taxonomic family, geographic units and threat status. According to our review, between 1958 and June 30 of 2021, at least 296 studies have been published that describe the advertisement call of 307 species (of 785 in the country); only 130 descriptions come from recordings to individuals in Colombian populations. Leptodactylidae and Hylidae are the families with the highest percentage of species whose call has been described (84.6% and 68.4%, respectively). On the contrary, Bufonidae (19.5%) and Craugastoridae (12.9%) exhibit a low percentage of described calls. The Central and Eastern cordilleras were the regions with the best knowledge of advertisement calls, while the least known were the Caribbean – interAndean valleys, Orinoquía, and Sierra Nevada de Santa Marta. In terms of the threat status, the species with the least concern (LC) were the ones that presented the highest number of species with the call described. Despite an increase in the most recent two decades, our findings still reveal notable gaps in knowledge of the advertisement calls in Colombian anurans, which constitutes an incentive to develop future research on this subject. Finally, based on this meta-analysis, we highlight some recommendations that we hope that we hope stimulate new studies in ecoacoustics, using anurans in Colombia as a study model.
RESUMEN
Las vocalizaciones son una de las modalidade de comunicación más importantes en la biología de los anuros (ranas y sapos), siendo el canto de anuncio el tipo de vocalización más emitido por estos vertebrados. En el presente estudio, realizamos un análisis cienciométrico de los cantos de anuncio en anuros de Colombia para determinar el estado de conocimiento de esta ciencia en el país. Evaluamos la cantidad de descripciones de cantos de anuncio y su tendencia a través de más de 60 años; además, identificamos cuantas especies tienen el canto de anuncio descrito por familia taxonómica, región geográfica y estado de amenaza. De acuerdo a nuestra revisión, entre 1958 y junio 30 de 2021 se han publicado al menos 296 estudios que describen el canto de anuncio de 307 especies (de las 785 presentes en el país). Solo 130 descripciones de cantos de anuncio provienen de grabaciones a individuos en poblaciones colombianas. Leptodactylidae e Hylidae fueron las familias con mayor porcentaje de especies con canto de anuncio descrito (84.6% y 68.4%, respectivamente). Por el contrario, Bufonidae (19.5%) y Craugastoridae (12.9%) presentaron bajo porcentaje de cantos de anuncio descritos. Las cordilleras Central y Oriental fueron las regiones con mayor conocimiento de cantos de anuncio, mientras que Caribe - valles interandinos, Orinoquía y Sierra Nevada de Santa Marta, fueron las regiones donde hay menos conocimiento del canto de anuncio en anuros de Colombia. En términos del grado de amenaza, las especies con menor preocupación (LC) son aquellas que presentaron mayor número de descripciones de cantos de anuncio. A pesar de un incremento en las dos décadas más recientes, nuestros hallazgos revelan aún brechas notables de conocimiento en los cantos de anuncio de anuros colombianos, lo que se constituye en un incentivo para desarrollar futuras investigaciones en esta temática. Finalmente, a partir de este meta-análisis hacemos algunas recomendaciones que esperamos estimulen nuevos estudios en ecoacústica usando los anuros de Colombia como modelo de estudio.
Introducción
En ranas y sapos (Amphibia: Anura) han evolucionado diversas modalidades sensoriales que permiten a los individuos comunicarse intra e interespecíficamente [Citation1–3]. Sin embargo, es la emisión, percepción y decodificación de señales acústicas, el sistema de comunicación más frecuentemente utilizado en estos vertebrados [Citation4,Citation5; ]. Previos trabajos [Citation5,Citation6] han propuesto cuatro categorías de señales acústicas en anuros (i.e. reproductivas, agresivas, defensivas y de alimentación) que, a su vez, han sido divididas en 14 subcategorías por Köhler et al. [Citation7], las cuales son clasificadas de acuerdo al contexto en el cual son emitidas. En el contexto reproductivo, el canto de anuncio es el tipo de señal acústica más conspicua y frecuente en los anuros, generado por los machos, y entre sus diversas funciones están la atracción de pareja y la delimitación de una posición espacial específica [Citation5,Citation6,Citation8]. Cada especie posee un canto de anuncio estereotipado y con características distintivas que, se asume, están determinadas genéticamente y no por procesos de aprendizaje [Citation9,Citation10; pero ver Citation11]). Por lo tanto, en anuros el canto de anuncio juega un rol importante en procesos tales como reconocimiento de especie, selección de pareja y otros tipos de interacciones sociales [Citation5,Citation12,Citation13].
Figura 1. Representantes de algunas especies de anuros con distribución en Colombia durante actividad de canto en hábitat natural. (a). Rhinella humboldti (Bufonidae); (b). “Centrolene” quindianum (Centrolenidae); (c). Ceratophrys calcarata (Ceratophryidae); (d). Pristimantis dorsopictus (Craugastoridae); (e). Oophaga solanensis (Dendrobatidae); (f). Dendropsophus ebraccatus (Hylidae); (g). Hyloscirtus antioquia (Hylidae); (h). Engystomops pustulosus (Leptodactylidae). Fotografías por Luis Alberto Rueda-Solano, Ana María Ospina-L, Giovanni Chaves-Portilla, Fernando Vargas-Salinas y Khristian Venegas-Valencia
El canto de anuncio en anuros puede ser utilizado para esclarecer el límite de entidades taxonómicas [Citation14,Citation15], para inferir procesos evolutivos [Citation16,Citation17], para entender la ecología de ensamblajes [Citation18–22] y para predecir el nivel de susceptibilidad ante perturbaciones antrópicas en el hábitat [Citation23–25]. Dichos cantos de anuncio también han sido utilizados en ecoacústica, una disciplina emergente que estudia las características del paisaje sonoro y su relación con diversos aspectos de la comunicación animal [Citation26]. Una forma de estudiar ecoacústica en anuros, y animales en general, es obtener grabaciones directas de los organismos y su ambiente [e.g. Citation27,Citation28,Citation29,Citation30], o hacerlo a través de sistemas de grabación automatizada [e.g. Citation22,Citation31,Citation32]. La ventaja de esta última metodología es que permite la acumulación de cientos de horas de grabaciones en localidades, estaciones climáticas y horarios de difícil acceso a investigadores [Citation33,Citation34]. Por lo anterior, en años recientes se ha incrementado el uso de dispositivos de grabación pasiva en diversas disciplinas de la biología de los anuros, entre ellas el monitoreo de patrones de actividad y la estimación de diversidad local de especies [Citation32,Citation35–45].
Para optimizar el análisis de la información contenida en las grabaciones automatizadas e identificar las especies presentes en ellas, es fundamental conocer las propiedades espectrales y temporales de las señales acústicas emitidas por los organismos a estudiar; es decir, tener “librerías de referencia” de dichas señales [Citation46–48]. Sin embargo, a la fecha no existe un compendio publicado de la abundante, pero dispersa información sobre la caracterización de cantos de anuncio en anuros de Colombia, el segundo país del planeta con mayor riqueza y endemismo de especies de este grupo [Citation49–51]. El conocimiento de los cantos de anuncio en anuros, y sus aplicaciones en ecoacústica, cobra relevancia en diversos aspectos. Por ejemplo, las señales acústicas están sujetas a la influencia de factores bióticos y abióticos en el hábitat de las especies [Citation4,Citation52,Citation53], lo que podría derivar en variaciones intraespecíficas como producto de adaptaciones locales que maximizan la detectabilidad de la señal [Citation24,Citation54–56]. Además, desde una perspectiva de conservación, conocer el canto de anuncio de las especies permite detectar su presencia en grabaciones automatizadas, lo cual es importante si se tiene en cuenta que los anuros son el grupo de vertebrados con mayor riesgo de extinción [Citation57–59]. Con base en todo lo anterior, es fundamental determinar el estado de conocimiento del canto de anuncio de los anuros en Colombia a partir de la revisión y organización de la información que se encuentra diseminada en la literatura publicada. A partir de esto, se tendrá una referencia de consulta sobre los caracteres cualitativos y cuantitativos de los cantos de anuncio que ayude a programar la extracción de datos contenidos en grabaciones automatizadas.
En el presente estudio, a partir de una revisión de literatura científica, presentamos una recopilación actualizada de las especies de anuros en Colombia para las cuales se ha descrito su canto de anuncio. Además, realizamos un análisis de tendencias en la descripción de cantos de anuncio en el país, y en qué grupos taxonómicos y regiones existen más avances. Por último, resaltamos las especies de anuros categorizadas con algún grado de amenaza y para las cuales se conoce su canto de anuncio. A partir de este meta-análisis esperamos que se incrementen los estudios en ecoacústica y disciplinas afines usando los anuros de Colombia como modelo de estudio.
Metodología
Obtención de datos
Obtuvimos el listado de 785 especies de anuros reconocidos formalmente para Colombia, que incluyó especies tanto endémicas como compartidas con otros países, a partir de una revisión manual y comparativa de Amphibian Species of the World [Citation51; https://amphibiansoftheworld.amnh.org] y Batrachia [Citation60; https://www.batrachia.com/]. La nomenclatura taxonómica en este estudio fue de acuerdo a Frost [Citation51]. Buscamos diferentes fuentes de literatura (e.g. artículos, y libros) donde incluyesen descripciones cuantitativas de las propiedades espectrales y temporales de los cantos de anuncio. En esta búsqueda de información, también consultamos bases de datos de acceso abierto tales como el Instituto de Información Científica (ISI; www.isiknowledge.com), la biblioteca electrónica científica en línea (Scielo; www.scielo.org), Google Scholar (www.scholar.google.com) y AmphibiaWeb [Citation50; http://www.amphibiaweb.org/]. Realizamos búsquedas para cada especie a partir de la combinación del nombre científico y todas sus sinonimias (cuando fuese el caso) con palabras claves relacionadas a bioacústica (e.g. cantos, canto de anuncio, vocalización, llamados de advertencia, acústica); nuestra búsqueda incluyó términos y recuperación de información en español, inglés, portugués, francés y alemán.
Posterior a detectar una especie con canto de anuncio descrito, registramos el país donde fue realizado el estudio. Si la descripción del canto de anuncio fue a partir de poblaciones colombianas, asignamos dicha localidad a una (o más en caso de aplicar) de las unidades ecogeográficas (aquí regiones geográficas) modificadas de Lynch et al. [Citation61]. Estos autores solo nominaron las regiones con letras mayúsculas y las ubicaron espacialmente en un mapa; sin embargo, para facilitar nuestra asignación de especies hicimos dos modificaciones a dicha propuesta: 1) unimos las categorías D y E, como Amazonía y, 2) unimos las categorías H y J a la Cordillera Oriental (ver en [Citation61]). En general, las regiones definidas por nosotros en este estudio son: Sierra Nevada de Santa Marta, región Caribe – valles interandinos, región Pacífica, Cordillera Occidental, Cordillera Central, Cordillera Oriental, Orinoquía y Amazonía ()). Aclaramos que nuestra intención con esta categorización de regiones no es hacer un análisis de cantos de anuncio y su relación con procesos ecológicos o biogeográficos, sino explorar el estado de conocimiento de los cantos en la geografía de Colombia. Finalmente, para cada especie registramos el año en que se realizó la primera descripción de su canto de anuncio (cuando aplicaba el caso) y obtuvimos la categoría de amenaza a partir de la Lista Roja de Especies Amenazadas [Citation62; https://www.iucnredlist.org/] y la Resolución 1912 del Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible [Citation63]. Además, registramos si las descripciones de canto reportaron almacenamiento de audios en repositorios o librerías de referencia acústica, [e.g. La Fonoteca Zoológica (Fonozoo), http://www.fonozoo.com/fnz_enlaces_eng.php; La Colección de Sonidos Ambientales del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH-CSA), http://repository.humboldt.org.co/; Fonoteca Neotropical Jacques Vielliard (FNJV); AmphibiaWeb https://amphibiaweb.org/].
Figura 2. (a). Regiones geográficas de Colombia de acuerdo a Lynch et al. [Citation61] y modificadas para este estudio (ver métodos). (b). Número de especies de anuros con descripciones de su canto de anuncio en cada una de las ocho regiones geográficas de Colombia. Esta figura solo incluye especies cuyo canto ha sido descrito con base en poblaciones en el país. Ilustración de Hyloscirtus larinopygion por Dina Lucía Rivera-Robles
![Figura 2. (a). Regiones geográficas de Colombia de acuerdo a Lynch et al. [Citation61] y modificadas para este estudio (ver métodos). (b). Número de especies de anuros con descripciones de su canto de anuncio en cada una de las ocho regiones geográficas de Colombia. Esta figura solo incluye especies cuyo canto ha sido descrito con base en poblaciones en el país. Ilustración de Hyloscirtus larinopygion por Dina Lucía Rivera-Robles](/cms/asset/fe0123f9-834c-46d8-935f-80f9653d7ff3/tneo_a_1957651_f0002_oc.jpg)
Análisis de los datos
Dada la naturaleza de este estudio, la mayoría de nuestros análisis son descriptivos. Sin embargo, para cuantificar la relación entre el año de publicación y número de artículos con cantos de anuncio descritos por año utilizamos una Correlación de Pearson (rp). Para este análisis se transformaron los valores de los ejes con Ln y así cumplir con los supuestos del modelo lineal. Para explorar si el número de especies con el canto descrito en poblaciones de Colombia se relacionaba o no con el número de especies por familia taxonómica en el país y con el número de especies en cada una de las ocho regiones geográficas delimitadas en este estudio, realizamos dos correlaciones de Spearman (rs). El número de especies total por región o familia taxonómica para Colombia se calculó con base en Lynch et al. [Citation61], Frost [Citation51] y Acosta-Galvis [Citation60]. Los análisis de correlación los elaboramos en el programa SPSS v. 21 [Citation64] acorde a lineamientos por Whitlock y Schluter [Citation65].
Resultados
Cantos de anuncio descritos
Se han publicado a la fecha 296 estudios que incluyen una descripción parcial o total de las propiedades espectrales y temporales de los cantos de anuncio para 307 anuros con distribución en Colombia (39.1% del total de especies) (), Apéndice 1). Estas descripciones de cantos de anuncio fueron publicadas entre el año 1958 y junio 30 de 2021. El número anual de descripciones de cantos se ha incrementado a través de los años, principalmente en las dos últimas décadas, con una tasa de publicación de 5.3 manuscritos por año (rp = 0.77, P < 0.01; )). El primer canto de anuncio descrito para una especie presente en Colombia fue para Scinax rostrata (como Hyla foliamorta en [Citation66]) con base en una población en Panamá, aunque el primer canto descrito con base en una población en Colombia fue para Scinax blairi [Citation67], en el departamento de Vaupés, región Amazonía. Por el contrario, los últimos cantos de anuncio descritos al momento de finalizar nuestra revisión fueron para las especies Pristimantis alius, P. ingles y Synapturanus salseri [Citation68,Citation69]. El canto de anuncio ha sido descrito más de una vez para el 53.4% de las especies (n = 164 spp.), a partir de grabaciones obtenidas de diferentes poblaciones. El canto de anuncio para 130 especies fue a partir de poblaciones colombianas, lo cual representa el 42.3% de las especies con cantos descritos y el 16.6% de la anurofauna total del país (); Apéndice 1). El promedio general de autores por publicación fue 2.93 (rango = 1–10 autores); además, evidenciamos un incremento notable en la participación de autores en las descripciones de cantos de anuncio a través del tiempo, siendo más elevado entre los años 2008 y 2021 ()).
Figura 3. Aspectos descriptivos del avance en el conocimiento de los cantos de anuncio para especies de anuros en Colombia. (a). Número acumulado de especies con canto de anuncio descrito desde la primera publicación en 1958 a la actualidad (Junio 30 de 2021); (b). Número de artículos publicados por año que incluyen descripciones del canto de anuncio, entre 1958 y junio de 2021 (para facilitar visualización de los datos, no se presentan los valores transformados con Ln; ver metodología); (c). Número de especies con su canto de anuncio descrito a partir de poblaciones en Colombia (130 especies) o en otros países (177 especies); (d). Número de autores por publicación involucrados en las descripciones del canto de anuncio entre 1958 y junio de 2021. Ilustración de Rhinella humboldti por Ana María Ospina-L
El número de especies con cantos de anuncio descritos varió notablemente entre las familias con distribución en Colombia (). Aquellas con mayor número de especies y con mayor conocimiento de su canto de anuncio fueron Leptodactylidae (84.6%) e Hylidae (68.4%). Aromobatidae, Eleutherodactylidae y Microhylidae son familias con un número considerablemente menor de especies, pero proporcionalmente con un alto número de cantos descritos. Por el contrario, las familias Centrolenidae (33.3%), Bufonidae (19.5%) y Craugastoridae (12.9%) tienen menos de la mitad de sus especies con cantos de anuncio descritos. Hallamos una relación positiva entre la riqueza de especies por familia en Colombia y el número de especies para las cuales se ha descrito su canto de anuncio con base en poblaciones colombianas (rs = 0.90, P < 0.01; )).
Figura 4. Caracterización del estado del conocimiento (número de especies con cantos de anuncio descritos en poblaciones colombianas y no colombianas) por familia taxonómica de anuros con distribución en Colombia (topología acorde a Pough et al. [Citation13]). Números adyacentes a las barras indican número de especies con cantos descritos y no descritos para cada familia taxonómica. Incertae sedis corresponden a las especies Atopophrynus syntomopus y Geobatrachus walkeri.
![Figura 4. Caracterización del estado del conocimiento (número de especies con cantos de anuncio descritos en poblaciones colombianas y no colombianas) por familia taxonómica de anuros con distribución en Colombia (topología acorde a Pough et al. [Citation13]). Números adyacentes a las barras indican número de especies con cantos descritos y no descritos para cada familia taxonómica. Incertae sedis corresponden a las especies Atopophrynus syntomopus y Geobatrachus walkeri.](/cms/asset/52c672d5-4df5-44c6-a0f0-d3f89819def5/tneo_a_1957651_f0004_oc.jpg)
Figura 5. (a). Relación entre la riqueza de especies y el número de especies con el canto de anuncio descrito por familia taxonómica en Colombia; en esta figura no se incluye la especie Geobatrachus walkeri (con canto de anuncio descrito) por ser incertae sedis. (b). Relación entre la riqueza de especies y el número de especies con el canto de anuncio descrito para cada región en Colombia (a: Cord. Central, b: Cord. Oriental, c: Amazonía, d: Pacífico, e: Cord. Oriental, f: Orinoquía, g: Caribe – valles interandinos, h: Sierra Nevada de Santa Marta). Nótese que en esta figura una misma especie puede estar presente en más de una región y un canto de anuncio haber sido descrito con base en poblaciones de diferentes regiones
Descripciones de canto por región geográfica
Teniendo en cuenta únicamente las descripciones de canto realizadas en poblaciones colombianas, la Cordillera Central, la Cordillera Oriental, la región del Pacífico y la Amazonía fueron las regiones con mayor número de especies con canto de anuncio descrito ()). En contraste, las regiones con menor número de especies cuyo canto de anuncio está descrito fueron la Cordillera Occidental, la región Caribe-valles interandinos, Orinoquía y la Sierra Nevada de Santa Marta. Encontramos una relación positiva entre la riqueza de especies por región y el número de especies para las cuales se ha descrito su canto de anuncio con base en poblaciones colombianas (rs = 0.76, P = 0.028; )).
Descripciones de cantos por categoría de amenaza
Entre las 785 especies de anuros distribuidas en Colombia, 289 se encuentran en alguna de las categorías de amenaza: CR (estado crítico), EN (en peligro) y VU (vulnerable) de la IUCN [Citation62]. De esas 289 especies, solo 59 (i.e. 20.4%) tienen su canto de anuncio descrito (). La categoría CR es la que tiene el menor porcentaje de especies con canto de anuncio conocido (12 especies). Por el contrario, la categoría preocupación menor (LC), es la que tiene mayor conocimiento de cantos de anuncio, es decir, para 210 especies. De acuerdo con la Resolución 1912 del Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible [Citation63], que incluye 52 especies de anuros en alguna categoría de amenaza, solo siete especies (13.5%) tienen su canto de anuncio descrito (Apéndice 1).
Figura 6. Número de especies de anuros en Colombia en cada una de las categorías de amenaza de la lista roja de la IUCN que tienen su canto de anuncio descrito. Ilustración de Oophaga lehmanni por Ana María Ospina-L
Grabaciones de cantos en repositorios
Entre las 307 especies de anuros con canto de anuncio descrito y distribuidas en Colombia, grabaciones para 152 especies (49.6%) han sido almacenado en al menos 24 repositorios de vocalizaciones. La Fonoteca Zoológica del Museo Nacional de Ciencias Naturales de Madrid (Fonozoo), el Instituto de Biodiversidad y Museo de Historia Natural de la Universidad de Kansas (KU), el Museo Americano de Historia Natural (AMNH) y la Colección de Sonidos Ambientales del Instituto Alexander von Humboldt en Colombia (IAvH- CSA), son los repositorios que custodian el 70% de las grabaciones de las especies con canto descrito en Colombia. Un poco más de la mitad, es decir, para 155 especies con cantos publicados sus grabaciones no fueron depositadas en fonotecas.
Discusión
Históricamente ha existido un marcado interés por documentar y conocer las señales acústicas de ranas y sapos Neotropicales, en particular del canto de anuncio [Citation5,Citation6,Citation13]. Sin embargo, estandarizar la nomenclatura para la descripción de los cantos en anuros ha sido difícil, a pesar de propuestas importantes para hacerlo [Citation4,Citation7]. Lo anterior, se ha limitado aún más debido a que la caracterización de los cantos de anuncio en anuros está muy dispersa en la abundante literatura científica y sus implicaciones son diversas e importantes. Por ejemplo, es difícil la evaluación del estado de conocimiento de los cantos de anuncio en anuros y la trazabilidad de la información para su eventual uso en diversas disciplinas de la biología, incluyendo la ecoacústica. En este estudio hacemos un primer intento de compilar y organizar en un solo documento la literatura más relevante en torno al registro cuantitativo de las propiedades temporales y espectrales del canto de anuncio de anuros en Colombia.
Cantos de anuncio descritos
Similar a lo documentado para las ranas y los sapos en Brasil [Citation46], el registro y/o publicación de cantos de anuncio para anuros con distribución en Colombia se dio a partir de 1958 (1960 en Brasil). Sin embargo, durante las últimas seis décadas, la tasa de cantos de anuncio descritos por año en Brasil es el doble de la tasa de descripciones publicadas para especies en Colombia (10.6 versus 5.3, respectivamente [Citation46];). A pesar de ello, en Colombia hay un incremento notable en el número de publicaciones en las últimas dos décadas, lo cual podría estar relacionado a varios factores no excluyentes entre sí: 1) facilidad de adquisición y portabilidad de equipos de grabación; 2) acceso a software, a códigos de programación y a literatura para la interpretación y el análisis de sonidos; 3) incremento de estudiantes y profesionales de ciencias biológicas y afines, interesados en documentar la diversidad acústica de los anuros en el país; y 4) la aplicabilidad de la información derivada de las señales acústicas en anuros a diversas preguntas de investigación.
A pesar del incremento en el número de autores y publicaciones que incluyen descripciones de señales acústicas para anuros en Colombia, aún se desconoce el canto de anuncio para 478 de las 785 especies en el país. Adicionalmente, de las ranas y los sapos distribuidas en Colombia, el 57.6% de las 307 especies con canto descrito proviene de estudios hechos con poblaciones fuera del país. Esto podría restringir la extrapolación de datos para su aplicabilidad en el contexto de los ecosistemas en Colombia debido a que, en anuros es común que existan variaciones a nivel intraespecífico en características de historia de vida e historia natural [Citation5,Citation70,Citation71], incluyendo su canto de anuncio [Citation24,Citation53,Citation55,Citation72,Citation73]. Por ejemplo, el canto de anuncio de Dendropsophus microcephalus, presenta diferencias inter-poblacionales en su frecuencia dominante promedio entre poblaciones de Ibagué, Colombia (2.16 kHz [Citation74];) y Gamboa, Panamá (4.35 kHz [Citation75]). En ese mismo sentido, la frecuencia dominante del canto de anuncio de Scinax ruber en poblaciones de Colombia (i.e. Ibagué) promedia los 0.7 kHz [Citation74] mientras que, en poblaciones ecuatorianas (i.e. Santa Cecilia) alcanzan valores promedio de 1.59 kHz [Citation76], y en la población de Tambopata, Perú, un promedio de 1.23 kHz [Citation76]. En términos de las propiedades temporales del canto también pueden presentarse variaciones inter poblacionales. Por ejemplo, la duración del canto de anuncio en Leptodactylus fragilis difiere entre poblaciones colombianas, con promedios de 151.5 ms, y poblaciones venezolanas con promedios de 201.4 ms [Citation74,Citation77]. El número de notas por canto también puede variar entre poblaciones de una misma especie, tal es el caso de Allobates femoralis para la región Amazónica [Citation78].
Debido a la variación geográfica intraespecífica aquí mencionada, es relevante registrar y caracterizar el canto de anuncio de anuros directamente en poblaciones del país, así sus señales acústicas hayan sido adecuadamente descritas con base en poblaciones de otros países. Dos implicaciones concretas de la importancia de esta sugerencia son, primero, permitirá afinar la información cuantitativa suministrada a los algoritmos matemáticos utilizados para detectar especies particulares en estudios de ecoacústica que utilizan grabaciones automatizadas. Segundo, ofrece información de soporte que es relevante– para la discriminación de individuos morfológicamente similares pero pertenecientes a entidades evolutivamente diferentes (i.e. especies crípticas [Citation79–82]).
Descripciones de canto por familia taxonómica
La relación positiva entre la riqueza de especies por familia y el número de ellas con el canto de anuncio descrito ()), sugiere que el conocimiento de las señales acústicas en anuros del país se debe, por lo menos parcialmente, a la disponibilidad de especies. Otros factores que determinarían el número de especies por familia con el canto de anuncio descrito en Colombia serían la facilidad relativa de encontrar individuos machos cantando en sitios y tiempos específicos. En la mayoría de especies de Hylidae y Phyllomedusidae, los machos forman agregaciones reproductivas alrededor de lagunas y charcas temporales en épocas de altas lluvias; algo similar sucede con especies de Leptodactylidae, que dejan sus posturas de huevos en nidos de espuma asociados a hábitats acuáticos [Citation5,Citation13]. Por lo tanto, no es sorprendente que estas sean tres de las familias de anuros en Colombia con mejor estado de conocimiento de sus cantos de anuncio. Hylidae y Leptodactylidae son también las familias con mayor número de especies que tienen su canto de anuncio descrito en Brasil [Citation46]. La percepción carismática de las especies y por ser modelo de estudio por décadas, también podría influir en que tanto se conocen los cantos de anuncio para una familia en particular. Esto explicaría que se conozca el canto de anuncio para el 51.6% de ranas venenosas de la familia Dendrobatidae. En ese mismo sentido, la descripción de cantos para las ranas de cristal (Centrolenidae), otra de las familias que han adquirido reciente visibilidad, ha ido en aumento durante los últimos años (ver Apéndice 1).
Craugastoridae es la familia más diversa en Colombia (actualmente con 264 especies [Citation60];), y en la cual se han hecho mayores aportes taxonómicos en las dos últimas décadas en el país, comparado con otras familias. Sin embargo, es la familia que proporcionalmente menos se conoce en términos de su canto de anuncio, e incluso en otros aspectos de su biología [Citation50,Citation83]. Las especies de Craugastoridae no forman congregaciones densas que faciliten la grabación de machos cantando; ellos lo hacen dispersos en el hábitat, especialmente en interior de bosques, ya sea cerca o lejos de quebradas [Citation84–86]. Además, dada su vasta diversidad [Citation51,Citation83], suele ser una familia con una taxonomía compleja que aún está lejos de esclarecerse [Citation87–90]. Lo anterior seguramente ha hecho que no predominen estudios conductuales con especies de esta familia en Colombia y por eso se conozca el canto de anuncio para solo un 12.9% de sus especies. Aun reconociendo la importancia del canto de anuncio en la historia natural, taxonomía y sistemática, la descripción reciente de la mayoría de especies de Craugastoridae en el país, carece de análisis detallados de su canto. Por ejemplo, de las 36 especies del género Pristimantis descritas para Colombia en las últimas dos décadas, sólo para Pristimantis alius, P. dorado, P. ingles, P. terrapacis y P. zorro se incluyeron descripciones del canto de anuncio como línea de evidencia [Citation68,Citation89–91].
Bufonidae es otra de las familias con alta diversidad de especies en Colombia, pero con poco conocimiento de su canto de anuncio. Lo anterior podría explicarse por el declive de numerosas poblaciones de Atelopus [Citation92], el género más diverso en la familia en el país, representado con 45 especies, muchas de ellas micro-endémicas [Citation60,Citation93]. Esto estaría limitando la observación, registros y grabaciones en ambientes naturales. Los Atelopus, además, no emiten cantos intensos y/o conspicuos; de hecho, para varias especies se ha asumido que no vocalizan o carecen de amplios repertorios de señales acústicas [Citation5,Citation94; pero ver Citation95]. Lo anterior podría incidir en las tendencias encontradas para la documentación de los cantos de anuncio en este género.
Descripción de cantos por región geográfica
Entre las ocho regiones delimitadas para este estudio, el mayor número de especies con canto de anuncio descrito fue encontrado en las Cordilleras Central y Oriental, seguido de las regiones Pacífico y Amazonía. Esto es debido probablemente a la mayor diversidad de especies de anuros encontradas en estas regiones; actualmente se han reportado 209, 200, 142, 179 especies para la Cordillera Central, la Cordillera Oriental, el Pacífico y la Amazonía, respectivamente [Citation51,Citation60]. Además, en regiones húmedas de tierras bajas como el Pacífico y la Amazonía, predominan especies con modos reproductivos asociados a hábitats acuáticos y en las cuales se facilita la grabación de machos cantando (ver sección previa de esta discusión). En el caso de las cordilleras Central y Oriental, su alto número de especies con canto de anuncio descrito podría ser un reflejo de la presencia de instituciones académicas importantes en Colombia (e.g. Universidad de Antioquia, Universidad del Quindío, Universidad de Caldas, Universidad del Tolima, Universidad de los Andes, Universidad Industrial de Santander, Universidad Nacional e Instituto Alexander von Humboldt), e investigadores que han contemplado en su agenda investigativa, la documentación de señales acústicas en las especies con distribución local [e.g. Citation16,Citation55,Citation74,Citation81,Citation96,Citation97,Citation98,Citation99,Citation100].
Conocemos poco del canto de anuncio para las especies en la región Caribe – valles interandinos y la Orinoquía [Citation101]. En estas regiones predominan especies de anuros con reproducción asociada a hábitats acuáticos lénticos y cenagosos [Citation102–105]. No obstante, a diferencia de los bosques húmedos tropicales predominantes en Pacífico y Amazonía, el bosque seco tropical en Caribe y parte del área en valles interandinos, y las llanuras en la Orinoquía, han sido tradicionalmente relegado de investigaciones por la percepción errónea de tener una baja biodiversidad [Citation102,Citation103,Citation106,Citation107]. Detectamos pocas especies de anuros con el canto de anuncio descrito para la Cordillera Occidental y la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). Estas regiones tienen un alto grado de endemismo en anuros [Citation49,Citation108], pero la mayoría de estudios en ellas ha sido de índole taxonómico, sin centrarse en aspectos conductuales y de su comunicación acústica [e.g. Citation61,Citation84,Citation108,Citation109,Citation110,Citation111]. No obstante, esperamos que esta tendencia cambie rápidamente con el liderazgo reciente de investigaciones que incluyen aspectos de la biología del comportamiento, especialmente en la SNSM (e.g. Citation55,Citation95,Citation112,Citation113,Citation114,Citation115].
Descripciones de cantos por categoría de amenaza
Nuestra revisión evaluó el estado de conocimiento de cantos de anuncio y su relación con el estado de amenaza de acuerdo a los criterios de La Lista Roja de la IUCN [Citation62]. Colombia se han documentado los cantos de anuncio principalmente en especies categorizadas en menor preocupación (LC; 203 especies); este patrón ya había sido reportado para la anurofauna brasileña [Citation46]. Usualmente, las especies en esta categoría son localmente abundantes, tienen extensas áreas de distribución (incluso están en más de una región) y, por lo tanto, es alta la probabilidad de su detectabilidad en campo y el eventual registro de sus señales acústicas. Por el contrario, el canto de anuncio en Colombia se ha descrito muy poco para especies que presentan alto riesgo y problemáticas de conservación, es decir, aquellas en categorías CR, EN, VU y NT; en esa misma dirección se encuentran las especies en la categoría DD (datos deficientes). Las especies en estas categorías suelen tener distribuciones geográficas restringidas y sus registros recientes son escasos o nulos [Citation116,Citation117]. Tener acceso a descripciones de los cantos de anuncio en este tipo de especies es relevante, pues las estrategias de manejo y seguimiento de poblaciones, basadas en grabaciones automatizadas, requieren como información base los cantos debidamente caracterizados. Por lo tanto, es en aquellas especies con poca información o con algún grado de amenaza, donde se deben priorizar los esfuerzos futuros en aras de describir las señales acústicas.
Grabaciones de cantos en repositorios
El depósito de grabaciones de cantos en repositorios es una práctica más común de lo esperado, sin embargo, en la mayoría de los casos es hábito de investigadores que están familiarizados con datos asociados a especímenes, usualmente taxónomos involucrados a colecciones científicas o Museos de Historia Natural. Nosotros hallamos que en la trayectoria de publicaciones en acústica con especies presentes en Colombia, se han usado al menos 24 repositorios nacionales o internacionales, si bien, cuatro de ellos aglutinan el 70% de las grabaciones de cantos almacenados (i.e. Fonozoo, KU, AMNH y IAvH-CSA). Los Museos usualmente depositan las grabaciones de cantos con el número voucher asociado al espécimen, mientras que otras colecciones (e.g. Fonozoo, las Colección de Sonidos Ambientales del Instituto Humboldt, la Biblioteca Maculay del Laboratorio de Ornitología de Cornell, Nueva York y Fonoteca Neotropical Jacques Vielliard de la Universidad Estatal de Campinas, São Paulo), suelen custodiar las grabaciones, aunque los especímenes voucher estén depositados en otras colecciones. El hecho que las grabaciones de cantos estén depositadas en colecciones de referencias no significa que estén disponibles o visibles para fácil acceso o descarga, limitando las oportunidades de uso. Un modelo de fácil acceso a información acústica es Bioweb Ecuador (https://bioweb.bio/); una iniciativa ecuatoriana con política de ciencia abierta para la disposición de grabaciones de cantos asociadas con información de los especímenes, fotografías, mapas de distribución y otros datos biológicos de las especies.
Conclusiones y perspectivas
Actualmente, solo se conoce el canto de anuncio para 39% de las especies de las ranas y los sapos reportados en Colombia. Los cantos de anuncio descritos, son en su mayoría con base en poblaciones de otros países y en especies catalogadas con poco riesgo de amenaza. Sin embargo, el creciente interés por la herpetología en Colombia y el acceso a nuevas tecnologías ha hecho que en los últimos 20 años se incremente el estudio de señales acústicas en los anuros del país, aunque, este avance no ha sido homogéneo a través del territorio colombiano. Diversos factores explicarían esto, entre ellos que algunas regiones han sido tradicionalmente estudiadas por instituciones académicas, tienen mayor diversidad de especies y su biología ha favorecido la observación de agregaciones reproductivas donde se facilita registrar el canto de anuncio.
En numerosas descripciones los autores cuantifican de manera limitada algunas propiedades del canto de anuncio; por ejemplo, no es claro el tamaño de muestra (i.e. número de individuos grabados), ni la existencia de un voucher asociado, ni la cuantificación de temperatura ambiental o corporal de los machos grabados. Recomendamos seguir las sugerencias de Köhler et al. [Citation7] que procura estandarizar términos y metodologías para una buena descripción de las señales acústicas en anuros. Adicionalmente, el depósito de grabaciones de cantos en librerías de referencia de sonidos de acceso abierto, es una práctica que debe estimularse entre los investigadores, pares académicos y editores de las revistas científicas. Al igual que los especímenes y las muestras genéticas conservadas en museos y otras colecciones, los archivos de sonido almacenan información valiosa sobre la biología de las especies [Citation7,Citation8]. Esto es importante si se quiere contribuir a una futura reproducibilidad de las investigaciones ya que, facilitará comparaciones y diagnósticos rápidos de biodiversidad [Citation116–121], y consolidará acciones de ciencia participativa y apropiación social del conocimiento. Dicho esto, la consolidación y/o creación de repositorios nacionales son iniciativas valiosas que merecen mayor esfuerzo y respaldo.
Nuestro estudio representa la recopilación de investigaciones de cantos de anuncio de ranas y sapos de Colombia más importante realizada a la fecha. Aquí reunimos un conjunto de datos único y amplio que condensa la información de una manera sucinta para establecer el estado de conocimiento de uno de los atributos que más nos permite estudiar la evolución, sistemática, ecología y el comportamiento de los anuros. Por otra parte, resalta el valor de los trabajos de cienciometría en un momento de información ampliamente esparcida en decenas de libros y cientos de artículos en revistas científicas. Esperamos que esta organización de información se constituya en fuente de consulta que facilite, por ejemplo, conocer qué cantos de anuncio requieren ser descritos por primera vez, o incluso, redescritos con los estándares actuales. Además, facilita establecer en cuales regiones geográficas de Colombia o en qué grupo taxonómico debemos intensificar esfuerzos de caracterización y documentación de cantos y monitoreo acústico. En general, esperamos estimular el interés en el estudio y comprensión de los sonidos en la naturaleza a la vez que, se consolide la ecoacústica en las ranas y los sapos de Colombia. Por último, el estado de conocimiento de los cantos de anuncio en anuros de Colombia es aún muy limitado en relación a su vasta diversidad, sin embargo, este escenario resalta la importancia de todas las futuras contribuciones en acústica en el país con estos vertebrados.
Adenda
Durante el proceso editorial y diseño de este artículo fueron publicados los cantos de anuncio de Agalychnis terranova [Citation122], Pristimantis alius, P. brevifrons, P. ingles, P. ptochus y P. silverstonei [Citation123]; y se reportó por primera vez en Colombia una especie exótica, Eleutherodactylus planirostris [Citation124], para la cual el canto ya había sido descrito [Citation125–126]
Agradecimientos
La Universidad de Antioquia, la Universidad del Quindío, la Universidad de los Andes, la Universidad de Caldas y la Universidad del Magdalena ofrecieron soporte institucional para el desarrollo de esta investigación. Andrea Felizardo apoyó la fase inicial de este proyecto. Este trabajo hace parte de la iniciativa colaborativa “Biodiversidad de los sonidos: documentación de las señales acústicas de anuros de Colombia”. MRC recibió apoyo de Comité para el Desarrollo de la Investigación, CODI – Universidad de Antioquia (2017-17209). PDAGC fue parcialmente financiado por la Vicerrectoría de Investigación y Postgrados Universidad de Caldas (código VIP 0224208). Agradecemos a los editores y a los revisores anónimos, por sus constructivos comentarios a versiones previas de este manuscrito.
Apéndice 1. Lista de las especies con cantos de anuncio descrito incluyendo su categoría de amenaza, el repositorio donde se almacenaron los audios, país donde se decribió el canto, región geográfica en Colombia y literatura asociada. Descarga en: https://figshare.com/articles/dataset/Cantos_de_las_ranas_y_los_sapos_de_Colombia/15050367
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