Abstract
The healthy properties and antioxidant activity of smoked paprika in healthy male non-smoking students (age 20.6 ± 1.7 years), from Universidad de Extremadura (Spain), who consumed (2 g/day, 20 times, over 30 days) smoked (La Vera, Extremadura, Spain) or non-smoked (Novelda, Alicante, Spain) paprika were investigated. Anthropometric and cardiovascular measurements and blood and urine samples were taken from overnight fasted subjects for biochemical, hematological, and immunological measurements. The ingestion of smoked paprika increased the urinary excretion of 1-hydroxypyrene (from 38.6 ± 24.9 to 109.2 ± 85.6 nmol/mol; p < 0.05). Plasma triglyceride and total cholesterol levels were significantly (p < 0.05) reduced after the consumption of either smoked or non-smoked paprika. Plasma lipoperoxidation levels measured both as thiobarbituric acid (3.1 ± 0.5 versus 2.7 ± 0.5 μmol/L; p < 0.05) and as malonaldehyde (0.9 ± 0.4 versus 0.6 ± 0.3 μmol/L; p < 0.01) were reduced after consuming smoked paprika. Plasma levels of carotenoids, lycopenes, vitamin C, vitamin E, and selenium were similar after the ingestion of smoked or non-smoked paprika. The smoked paprika from La Vera seems to produce an antioxidant effect by enhancing the activity of the endogenous antioxidant defenses.
Se investigaron los efectos del consumo de pimentón ahumado sobre la salud en estudiantes extremeños de la Facultad de Medicina (Universidad de Extremadura, España), sanos y no fumadores (20,6 ± 1,7 años de edad) que consumieron 20 dosis de 2 g/día, durante 30 días de pimentón ahumado o no ahumado. Se les midieron parámetros antropométricos y cardiovasculares y se tomaron muestras de orina y de sangre en ayuno para determinaciones bioquímicas, hematológicas e inmunológicas. En el grupo que consumió pimentón ahumado se aumentó la excreción urinaria de 1-hidroxipireno (p < 0,05; 38,6 ± 24,9 frente a 109,2 ± 85,6 nmol/mol). Los niveles de colesterol total y triglicéridos plasmáticos se redujeron significativamente (p < 0,05) después de consumir ambos pimentones. Los niveles de lipoperoxidación plasmática medidos como tiobarbiturato (3,1 ± 0,5 versus 2,7 ± 0,5 μmol/L; p < 0,05) y como malondialdehido (0,9 ± 0,4 versus 0,6 ± 0,3 μmol/L; p < 0,01) se redujeron después de consumir pimentón ahumado. Niveles plasmáticos de caroteno, licopeno, vitamina C, vitamina E y selenio fueron similares después de la ingestión de ambos tipos de pimentón. Nuestros resultados sugieren que algún componente incorporado al pimentón durante el proceso de ahumado produce un efecto antioxidante directo, aumentando las defensas antioxidantes endógenas.
Palabras clave:
Introducción
El pimentón de La Vera es un fruto de gran calidad organoléptico debido al proceso de secado ahumado al que es sometido. El ahumado confiere a este producto su apreciado sabor (García et al., Citation2007; Hernández, Martin, Aranda, Bartolomé, & Córdoba, Citation2007) con la combustión de troncos de roble y de encina. Muchos alimentos ahumados presentan incremento en el contenido de algunas substancias cuestionadas desde el punto de vista de la salud, como son los hidrocarburos policíclicos aromáticos (PAHs: polycyclic aromatic hydrocarbous). Asimismo se pueden formar durante la preparación de alimentos asado o frituras (Ward et al., Citation1997).
Los PAHs son un grupo de compuestos cíclicos de carbono e hidrógeno, que se forman como resultado de la combustión incompleta y la pirolisis de materia orgánica (WHO, 1998). En relación con los alimentos, se pueden formar durante los tratamientos de preparación y cocinado como ahumado, asado o fritura (Ward et al., Citation1997). Se han realizado numerosos estudios in vitro y en animales de experimentación así como en humanos sobre la toxicidad industrial de los PAHs, pero apenas existen estudios sobre el efecto en humanos de la ingestión de alimentos contaminados con PAHs y los resultados disponibles son contradictorios (Kazerouni, Sinhaa, Hsul, Greenberg, & Rothmana, Citation2001; WHO, 1998). Los intentos de relacionar la ingesta de varios alimentos que pueden contener niveles elevados de PHAs, como carnes ahumadas o quemadas, con el riesgo de diversos tipos de cáncer han producido un amplio espectro de resultados. Algunos de estos estudios muestran que el consumo de carne ahumada o de barbacoa incrementa el riesgo de cáncer de colon o de esófago (Peters, Garabrant, Yu, & Mack, Citation1989; Ward et al., Citation1997), otros estudios no han mostrado aumento en el riesgo de cáncer por el consumo de alimentos contaminados con PHAs, ni han establecido con certeza la asociación de problemas de salud y el consumo de productos ahumados (Gammon et al., Citation2002).
El pimentón ahumado de La Vera se ha consumido durante siglos y nunca se ha constatado la producción de ninguna enfermedad que pudiera atribuirse a su consumo. No obstante y a causa de las recomendaciones de la Unión Europea (EC, 2003) el objetivo esencial de este estudio fue caracterizar los efectos del consumo de pimentón ahumado de La Vera sobre la salud, mediante el consumo crónico y controlado del producto en sujetos jóvenes y sanos.
Materiales y métodos
Participantes
Estudiantes varones no fumadores (edad 20,6 ± 1,7 años) de la Facultad de Medicina de la Universidad de Extremadura (España) dieron su consentimiento informado para participar en el estudio. La investigación se realizó en el Departamento de Fisiología de la Universidad de Extremadura, de acuerdo con la Declaración de Helsinki y el protocolo de estudio fue aprobado por el Comité de Bioética de la Universidad de Extremadura.
Administración del pimentón
Pimentón ahumado (La Vera, Extremadura, España) o no ahumado (Novelda, Alicante, España) se administró a una dosis de 2g/día, como único condimento de un embutido de cerdo de 90 g elaborado en una carnicería local. Se elaboraron varios menús con ese embutido que contenía el pimentón ahumado o no ahumado según el protocolo de estudio, y que los sujetos consumían durante los días de la semana en la cafetería de la Facultad de Medicina. Miembros del grupo de investigación cualificados en dietética instruyeron al personal de cocina y supervisaron la preparación y el consumo de las comidas cada día.
Protocolo de estudio
El estudio se llevó a cabo en 2006 y 2007, entre Febrero y Junio, usando un diseño lineal de muestras apareadas, con dos periodos dietéticos de 30 días, separados por 15 días de un periodo de lavado, que se hacía coincidir con las vacaciones de Semana Santa. Durante el primer periodo (Marzo–Abril), los sujetos consumieron uno de los tipos de pimentón. Tras 15 días, los mismos sujetos siguieron otro periodo dietético (Abril–Mayo) consumiendo el otro tipo de pimentón. El equilibrio nutricional de los sujetos se determinaba evaluando los alimentos ingeridos por cada participante durante las 24 horas utilizando un programa informático de la Universidad de Granada (Alimentación y Salud versión 0689.01, BitASDE, Valencia, España). Al comienzo (día 0) y al final (día 30) de cada periodo de estudio los sujetos se sometieron a una exploración física antropométrica y cardiovascular, se les recogieron muestras de orina y sangre, estando en ayuno de una noche.
Métodos
Las medidas antropométricas se realizaron con el sujeto de pie y en ropa interior. La altura se midió con un estadiómetro portátil y el peso se midió con una báscula digital. A partir de estos valores se determinó el IMC (índice de masa corporal, peso en kilogramos dividido por la talla en metros al cuadrado). El porcentaje de masa grasa se evaluó mediante análisis de impedancia bioeléctrica (Quick Tanita, Tecnología Médica SL, España). Las medidas cardiovasculares se tomaron por triplicado con el sujeto acostado. La presión arterial se midió con un esfigmomanómetro de mercurio.
La excreción urinaria de 1-hidroxipireno (1-HOP) se utilizó como biomarcador de la exposición a PAHs (Jongeneelen et al., Citation1988). La concentración de 1-HOP en la orina se ajustó a las cifras de excreción de creatinina con el fin de compensar las variaciones en los ritmos de diuresis.
Los parámetros de bioquímica clínica se midieron en suero o plasma utilizando un autoanalizador (Modular Analytic PP ISE for Clinical Biochemistry, Roche Diagnostic Corp., Indianapolis, USA) Los parámetros hematológicos se determinaron utilizando un Counter Cell Analyzer (Beckman Coulter LH System, Miami, USA). Las inmunoglobulinas y las fracciones de complemento se determinaron mediante técnicas nefelométricas (Nephelometer Analyzer II, Dade Behring, Marburg, Germany). La inmunología celular se determinó por citometría de flujo utilizando un Coulter Epics XL, MCL System (Beckman Coulter, Miami, USA). Los niveles plasmáticos de substancias reactivas a ácido tiobarbitúrico (TBARS) se determinaron por espectrofotometría (Yagi, Citation1998). Los niveles plasmáticos de malondialdehido (MDA) se determinaron por HPLC (Wong et al., Citation1987). Los niveles de substancias antioxidantes en suero o plasma se determinaron por los siguientes métodos: carotenos, licopenos y vitamina E por HPLC, vitamina C, por espectrometría y selenio por espectrometría de absorción atómica (Gueguen et al., Citation2003).
Todos los resultados se expresan como medias ± desviación estándar. El análisis estadístico se realizó utilizando el test de la t de Student para datos pareados mediante el paquete estadístico Statistical Package for the Social Sciences (SPSS/PC, Chicago, USA).
Resultados y discusión
En la mayor parte de los estudios sobre individuos expuestos a PAHs se ha utilizado la eliminación urinaria de 1-hidroxipireno (1-HOP) como marcador, ya que es un constituyente de todas las mezclas de PAHs y se metaboliza por el organismo a través de las enzimas de la vía del citocromo P450 1A1 (Angerer, Mann Schreck, & Gündel, Citation1997; Shimada & Fujii-Kuriyama, Citation2004). El contenido de 1-HOP en orina en la población en general va desde 20 a 170 nmol/mol (EC, 2003) para no fumadores y desde 20 a 680 nmol/mol para fumadores (Hecht et al., Citation2004). En centros de trabajo donde hay una exposición intensa, la concentración de 1-HOP en la orina de los trabajadores va desde 1000 a 10,000 nmol/mol (Ward et al., Citation1997). La muestra la excreción urinaria de 1-hidroxipireno medida en un grupo de individuos elegidos al azar antes y tras 30 días de cada periodo experimental. Los valores basales (día 0) eran bajos y similares en los dos grupos experimentales (31,07 ± 21,2 y 37,0 ± 37,7 nmol/mol). Estos niveles de excreción urinaria de 1-HOP permanecieron bajos (38,6 ± 24,9 nmol/mol) al final (día 30) del periodo experimental en el que se consumió pimentón no ahumado. Pero aumentaron significativamente (p < 0,01) tras el consumo de pimentón ahumado (109,2 ± 85,6 nmol/mol). En el presente estudio, la ingestión de pimentón ahumado a una dosis de 2 g/día, claramente por encima del valor de consumo normal en la población general (0,5 g/día), producía un pequeño aumento en la excreción urinaria de 1–HOP, pero muy por debajo del nivel umbral oficial de riesgo de 1032 nmol/mol (Hecht et al., Citation2004; Mucha et al., Citation2006). Dada la significación estadística de los resultados obtenidos en más de la mitad de los participantes y las dificultades técnicas de las determinaciones, no se completaron las determinaciones de 1-hidroxipireno urinario en el resto de participantes.
Figura 1. Efecto de la ingestión de pimentón no ahumado (n = 11) y ahumado (n = 20) sobre la excreción urinaria de 1-hidroxipireno (nmol de 1-HOP/mol de creatinina). Medias ± DE. * p < 0,01 frente a valores basales pareados.
. Effects of non-smoked (n = 11) and smoked (n = 20) paprika consumption on the urinary excretion of 1-hydroxypyrene (nmol of 1-HOP/mol of creatinine). Mean ± SD. * p < 0.01 versus paired basal (day 0) values.
Figura 2. Efecto de la ingestión de pimentón ahumado o no ahumado sobre los niveles plasmáticos de ácido tiobarbitúrico (TBARS) y medias desviacion estándar y malondialdehido (MDA). Medias ± DE. n = número de participantes; *p < 0,05; **p < 0,001 frente a valores basales pareados.
. Effects of ingestion of smoked (n = 29) and non-smoked (n = 26) paprika on the plasma levels of thiobarbituric acid (TBARS) and mean standard deviations and malondialdehyde (MDA). Mean ± SD. *p < 0.001 versus paired basal (day 0) values.
Los estudios nutricionales pueden afectarse por diversos aspectos relacionados con la alimentación de los participantes (vacaciones, fiestas, periodos de exámenes). Como el diseño experimental no incluía un grupo control paralelo y simultáneo, el tipo de pimentón administrado durante cada periodo de estudio se invirtió en el segundo año (2007), con el fin de excluir cualquier influencia estacional o de otros factores. Por otra parte, en nuestro estudio se ha procurado que la ingestión de alimentos, aparte de las comidas administradas, fuera lo más homogénea y normal dentro de las características de los participantes. Como se observa en la , los parámetros antropométricos (peso, índice de masa corporal, perímetro de cintura y porcentaje de masa grasa) estaban en los rangos normales para hombres jóvenes y sanos y no cambiaron significativamente bajo las diferentes condiciones experimentales. Estos resultados tienen dos importantes implicaciones para el presente estudio. Primero, demuestran que la ingesta calórica total estaba bien controlada en los sujetos, lo que excluye que alguno de los cambios observados pueda tener una causa nutricional. Por otra parte se ha informado que la administración de benzo[a]pireno a ratones produce una alteración de la lipolisis del tejido adiposo en respuesta a estímulos β-adrenérgicos, lo que ocasiona una ganancia de peso sin modificarse la ingestión de comida (Irigaray et al., Citation2006). Nuestros resultados muestran que el pequeño contenido de PAHs en el pimentón ahumado no influencia la masa de tejido adiposo.
Tabla 1. Parámetros antropométricos medidos antes (día 0) y después (día 30) de que los participantes consumieran pimentón ahumado y no ahumado.
Table 1. Anthropometric parameters measured before (day 0) and after (day 30) the subjects consumed smoked and non-smoked paprika.
Algunos estudios en animales de experimentación han mostrado que los PAHs producen varios efectos hematológicos (Peters et al., Citation1989; Ward et al., Citation1997). En el presente estudio, sin embargo, no se han detectado modificaciones estadísticamente significativas en los parámetros hematológicos medidos bajo las diferentes condiciones experimentales (). Tampoco hemos podido detectar la producción de ninguna de las alteraciones inmunológicas descritas en exposiciones a PAHs (van Grevenynghe et al., Citation2003; Karakaya, Ates, & Yucesoy, Citation2004) bajo las diferentes condiciones experimentales, a pesar del exhaustivo análisis inmunológico realizado (). Los datos recogidos, en todos los casos, reflejaron cifras normales para este grupo de sujetos y no experimentaron cambios en relación con las diferentes condiciones experimentales. Los estudios en animales de experimentación muestran que la intoxicación por PHAs (WHO, 1998) puede afectar al músculo cardiaco y a la pared vascular. Los parámetros cardiovasculares (ritmo cardiaco y presión arterial) medidos estaban dentro de los rangos normales para jóvenes sanos y no variaron significativamente a lo largo del estudio ().
Tabla 2. Parámetros hematológicos medidos antes (días 0) y después (día 30) de que los participantes consumieran pimentón ahumado o no ahumado.
Table 2. Haematological parameters measured before (day 0) and after (day 30) the subjects consumed smoked or non-smoked paprika.
Tabla 3. Parámetros inmunológicos medidos antes (día 0) y después (día 30) de que los participantes consumieran pimentón ahumado o no ahumado.
Table 3. Immunological parameters measured before (day 0) and after (day 30) the subjects consumed smoked or non-smoked paprika.
Tabla 4. Parámetros cardiovasculares medidos antes (día 0) y después (día 30) de que los participantes consumieran pimentón ahumado o no ahumado.
Table 4. Cardiovascular parameters measured before (day 0) and after (day 30) the subjects consumed smoked or non-smoked paprika.
Tabla 5. Parámetros bioquímicos plasmáticos medidos antes (día 0) y después (día 30) de que los participantes consumieran pimentón ahumado o no ahumado.
Table 5. Plasma biochemical parameters measured before (day 0) and after (day 30) the subjects consumed smoked or non-smoked paprika.
Uno de los efectos perjudiciales atribuidos a una intoxicación por PAHs es la alteración del funcionamiento hepático, ya que es a través de este órgano por donde se metabolizan la mayor parte de estos agentes (WHO, 1998). Para detectar alguna afectación hepática que pudiera causar la ingestión del pimentón ahumado se realizaron determinaciones de todos los metabolitos y enzimas presentes en el plasma sanguíneo y que traducen con una gran sensibilidad cualquier afectación de la función hepática. Un análisis detallado de la bioquímica clínica ( ), mostró cifras normales para este grupo de participantes y que no experimentaron cambios en relación con las diferentes condiciones experimentales. Sólo se detectaron cambios significativos en los niveles de lípidos plasmáticos, en los que se observó una reducción significativa de los niveles sanguíneos de colesterol total y triglicéridos, incluso para los bajos niveles de lípidos de la población de estudio (jóvenes sanos, no fumadores y físicamente activos). A pesar de la pequeña diferencia entre los valores medios de colesterol y triglicéridos, la estadística pareada permite detectar variaciones significativas en estos parámetros, después del periodo de consumo de ambos pimentones. Este efecto hipolipemiante es bien conocido para todos los tipos de pimentón, y se atribuye a una reducción de la absorción intestinal de grasas, fundamentalmente debido a la presencia de capsicina que, en mayor o menor grado, contienen todos los pimentones. (Negulesco, Young, & Ki, Citation1985; Saito, Nakamura, Hori, & Yamamoto, Citation1999).
La mayor parte de los PAHs, son inertes químicamente y en el organismo se activan mediante enzimas metabolizadores de xenobióticos que generan metabolitos muy activos. Las enzimas del citocromo P450 (CYP) juegan un papel central en la activación metabólica de los intermediarios epóxidos de los PAHs (Torres, Hayen, & Niemeyer, Citation2007). Durante este proceso se producen radicales libres de oxígeno y numerosas isoenzimas CYP reducen directamente el oxígeno a anión superóxido y pueden causar estrés oxidativo (Joseph & Jaiswal, Citation1998; Torres et al., Citation2007). Por estas razones investigamos los efectos de la ingestión de pimentón ahumado sobre el estatus oxidativo. La lipoperoxidación plasmática se ha establecido como uno de las principales consecuencias del daño oxidativo (Nielsen, Mikkelsen, Nielsen, Andersen, & Grandjean, Citation1997). Los niveles de lipoperoxidación pueden medirse fácilmente en plasma por diversos métodos. Los niveles basales (día 0) de productos inespecíficos de lipoperoxidación (TBARS) fueron similares en los dos grupos experimentales (3,1 ± 0,7 y 3,1 ± 0,5 μmol/L). Después del consumo de pimento no ahumado, los niveles plasmáticos de TBARS no cambiaron significativamente (3,0 ± 0,5 μmol/L), pero después de la ingestión del pimentón ahumado los niveles plasmáticos de TBARS se redujeron significativamente (2,7 ± 0,5 μmol/L; p < 0,05). Estos resultados obtenidos se confirmaron posteriormente con la medida de MDA, Los niveles basales (día 0) de productos específicos de lipoperoxidación (MDA) fueron también similares en los dos grupos experimentales (0,9 ± 0,2 y 1,1 ± 0,5 μmol/L). Después del consumo de pimento no ahumado, los niveles plasmáticos de MDA no cambiaron significativamente (0,9 ± 0,4 μmol/L), pero después de la ingestión del pimentón ahumado los niveles plasmáticos de MDA se redujeron significativamente (0,6 ± 0,3 μmol/L; p < 0,01). Nuestros resultados mostraron que tras la ingestión de pimentón ahumado se producía una reducción significativa de los niveles de lipoperoxidación en plasma (Figura 2).
Una de las causas de una reducción del estrés oxidativo es el incremento en la ingestión de antioxidantes contenidos en algunos alimentos, por lo tanto ésta sería una posibilidad para explicar los descensos en la lipoperoxidación plasmática observada después de la ingestión de pimentón ahumado. Los dos tipos de pimentón utilizados en este estudio procedían de la misma variedad de pimentón (Capsicum annuum L., variedad cerasiforme) y sólo se diferenciaban en el procedimiento de secado (corriente de aire caliente o humo procedente de la combustión de madera). El pimiento utilizado contiene varias substancias antioxidantes (García et al., Citation2007; Martinez-Tomé et al., 2001; Mateo, Aguirrezabal, Domínguez, & Zumalacarregui, Citation1997). Con el fin de verificar si la reducción en el estrés oxidativo observado se producía por un incremento en tales substancias antioxidantes, se midieron los niveles plasmáticos de los principales agentes antioxidantes: carotenos, licopenos, vitamina C, vitamina E y selenio. Como se muestra en la no se detectaron cambios significativos en los niveles plasmáticos de estas substancias bajo las diversas situaciones experimentales. Por ello no parece probable que el efecto antioxidante observado tras la ingesta de pimentón ahumado sea consecuencia de un incremento en la ingestión de estos antioxidantes. Algunos pequeños cambios, no estadísticamente significativos en los niveles de algunos antioxidantes, como es el caso de los licopenos, pueden deberse a las variaciones entre los individuos, en la ingestión de determinados alimentos vegetales. En el estudio se controló la ingestión calórica y de nutrientes, pero no el tipo de alimento consumido.
Tabla 6. Niveles plasmáticos de agentes antioxidantes medidos antes (día 0) y después (día 30) de que los participantes consumieran pimentón ahumado o no ahumado.
Table 6. Plasma levels of antioxidant agents measured before (day 0) and after (day 30) the subjects consumed smoked or non-smoked paprika.
En la actualidad proseguimos nuestras investigaciones para determinar el mecanismo mediante el cual el pimentón ahumado puede incrementar algunos de los sistemas antioxidantes endógenos del organismo. Algunos estudios recientes proporcionan indicaciones a este respecto. Estudios in vitro e in vivo han demostrado que dosis bajas de PAHs pueden aumentar los mecanismos de defensa contra el estrés oxidativo (Cheung, Zheng, Li, Richardson, & Lam, Citation2001; Lin & Yang, Citation2007). Posiblemente se trate de un nuevo caso del bien establecido fenómeno de hormesis, por el cual numerosas substancias ejercen un efecto tóxico a elevadas dosis y beneficioso a dosis muy pequeñas (Cook & Calabresse, Citation2006).
Conclusiones
El estudio que presentamos es el primer estudio sistemático realizado en seres humanos sobre el efecto de la ingestión de cantidades moderadas de un producto ahumado. Los resultados obtenidos permiten extraer las siguientes conclusiones: (a) La ingestión de pimentón ahumado de La Vera produce un incremento moderado en la eliminación urinaria de 1-hidroxipireno; (b) no se ha detectado que la ingestión de pimentón ahumado altere los principales parámetros bioquímicos, hematológicos e inmunológicos investigados; (c) se confirma la acción hipolipemiante de los dos tipos de pimentón utilizados; (d) se ha constatado un potente efecto antioxidante después de la ingestión de pimentón ahumado.
Agradecimientos
Agradecemos la colaboración de la profesora Teresa Bartolomé. El estudio fue financiado por la Consejería de Sanidad y Consumo (convenio 068/06), Junta de Extremadura, España. Se agradece la asistencia técnica de Adelaida Romero de Tejada, Candela Caballero y Francisco Pulido.
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